Церковь Покрова Божией Матери на Красной горе была основана вскоре после создания Великоустюжской епархии в 1687 году. Крестьяне, проживавшие неподалеку и являвшиеся прихожанами Иоанно-Предтеченского женского монастыря, захотели иметь свою собственную приходскую церковь. В 1687 году они обратились с просьбой получить старый деревянный храм Иоанновского собора, который уже приходил в негодность и подлежал сносу. С благословения архиепископа Устюжского и Тотемского Александра на Красной горе был построен храм во имя Покрова Божией Матери, который был установлен 26 апреля 1687 года и освящен 27 июня того же года.

В 1702 году, по благословению архиепископа Великоустюжского и Тотемского Иосифа, при Покровской Красногорской церкви была возведена деревянная холодная церковь во имя Всех Святых. В 1715 году на месте теплой деревянной Покровской церкви, с благословения того же архиепископа, была построена каменная церковь, освященная 11 сентября того же года. В 1768 году началось строительство каменного храма вместо обветшавшей деревянной церкви во имя Всех Святых, по благословению епископа Великоустюжского и Тотемского Иоанна. Строительство продолжалось двенадцать лет на средства прихожан и купца Григория Захарова, и каменная церковь была освящена 10 июня 1780 года епископом Иоанном. В 1778 году с северной стороны теплой Покровской церкви был пристроен придел во имя Святых мучеников Флора и Лавра, освященный 26 ноября 1779 года протоиереем Успенского собора Афанасием Васильевым. Колокольня при церкви была построена в 1779 году. Теплый храм во имя Покрова Пречистой Богородицы имел два купола: один большой на основном храме и один маленький над приделом Флора и Лавра.