La Iglesia de la Protección de la Madre de Dios en la Colina Roja fue fundada poco después de la creación de la diócesis de Velikiy Ustyug en 1687. Los campesinos que vivían cerca y eran feligreses del monasterio femenino de Juan Bautista quisieron tener su propia iglesia parroquial. En 1687, solicitaron obtener la antigua iglesia de madera de la catedral de Juan, que ya estaba en mal estado y debía ser demolida. Con la bendición del arzobispo de Ustyug y Totma, Alejandro, se construyó en la Colina Roja un templo en nombre de la Protección de la Madre de Dios, que fue establecido el 26 de abril de 1687 y consagrado el 27 de junio del mismo año.

En 1702, con la bendición del arzobispo de Velikiy Ustyug y Totma, José, se erigió una iglesia de madera fría en nombre de Todos los Santos junto a la iglesia de la Protección de la Colina Roja. En 1715, en el lugar de la cálida iglesia de madera de la Protección, con la bendición del mismo arzobispo, se construyó una iglesia de piedra, consagrada el 11 de septiembre del mismo año. En 1768 comenzó la construcción de un templo de piedra en lugar de la deteriorada iglesia de madera en nombre de Todos los Santos, con la bendición del obispo de Velikiy Ustyug y Totma, Juan. La construcción continuó durante doce años con fondos de los feligreses y del comerciante Grigori Zakharov, y la iglesia de piedra fue consagrada el 10 de junio de 1780 por el obispo Juan. En 1778, en el lado norte de la cálida iglesia de la Protección, se añadió una capilla en nombre de los Santos Mártires Flora y Lavra, consagrada el 26 de noviembre de 1779 por el protoiereo de la catedral de la Asunción, Afanasio Vasiliev. El campanario de la iglesia fue construido en 1779. El templo cálido en nombre de la Protección de la Santísima Madre de Dios tenía dos cúpulas: una grande en el templo principal y una pequeña sobre la capilla de Flora y Lavra.