Деревянная церковь рядом с Ивановскими воротами Коломенского кремля существовала уже в XVI веке. В начале XVIII века она сгорела, и было решено построить на этом месте новое каменное здание. Работы начались в 1733 году, но из-за пожара в городе в 1739 году их пришлось приостановить. Строительство завершилось в 1756 году. В период с 1810 по 1828 годы церковь была перестроена и заново расписана. Иконостас изготовил золотарь Егор Васильевич Иконников из Тулы, а роспись стен выполнили коломенский живописец Феофан Гаврилович Дремязгин и его помощники из Калуги, Аполлон Степанов и Митрофан Фёдоров. Новые иконы написали Ф. Г. Дремязгин и московский иконописец Пётр Никитич Лыков. В 1821 году старая колокольня была снесена.

С 1826 по 1846 годы была построена новая пятиярусная колокольня в стиле ампир, высотой 67 метров, что делает её одним из самых высоких зданий города. После реконструкции 28 августа 1848 года храм был заново освящён митрополитом московским и коломенским Филаретом.

Вокруг церкви в 1865 году по проекту архитектора И. А. Дагаева было построено каре торговых помещений. Эти помещения принадлежали причту церкви и сдавались в аренду местным торговцам, что являлось одним из основных источников дохода церкви.

В 1930 году богослужения в церкви прекратились. В 1960-е годы торговые ряды были перестроены с сохранением их первоначального облика. В 1996 году богослужения в церкви возобновились.

Храм и четырёхстолпная трапезная выполнены в стиле зрелого классицизма с использованием белого камня. Особенно выделяется апсида с колоннами тосканского ордера. Высокая стройная колокольня с шпилем организует центральную площадь города и играет важную роль в панораме Старой Коломны. Колокольня украшена ионическими колоннами, вазами и изящной лепкой. В церкви хранится уникальная каменная барельефная икона XVI века «Богоматерь с Младенцем Христом и предстоящим Иоанном Богословом».