La iglesia de madera junto a las puertas de Ivanov del Kremlin de Kolomna existía ya en el siglo XVI. A principios del siglo XVIII se incendió, y se decidió construir un nuevo edificio de piedra en este lugar. Los trabajos comenzaron en 1733, pero debido a un incendio en la ciudad en 1739, tuvieron que ser suspendidos. La construcción se completó en 1756. Entre 1810 y 1828, la iglesia fue reconstruida y repintada. El iconostasio fue hecho por el orfebre Egor Vasilyevich Ikonnikov de Tula, y la pintura de las paredes fue realizada por el pintor kolomenski Teofan Gavrilovich Dremyagin y sus asistentes de Kaluga, Apollon Stepanov y Mitrofan Fyodorov. Nuevos íconos fueron pintados por F. G. Dremyagin y el iconógrafo moscovita Pyotr Nikitich Lykov. En 1821, el viejo campanario fue demolido.

Entre 1826 y 1846 se construyó un nuevo campanario de cinco niveles en estilo imperio, de 67 metros de altura, lo que lo convierte en uno de los edificios más altos de la ciudad. Después de la reconstrucción, el 28 de agosto de 1848, el templo fue nuevamente consagrado por el metropolitano de Moscú y Kolomna Filaret.

Alrededor de la iglesia, en 1865, se construyó un cuadrilátero de locales comerciales según el proyecto del arquitecto I. A. Dagaev. Estos locales pertenecían al clero de la iglesia y se alquilaban a comerciantes locales, lo que era una de las principales fuentes de ingresos de la iglesia.

En 1930, se interrumpieron los servicios religiosos en la iglesia. En la década de 1960, los pasajes comerciales fueron reconstruidos, manteniendo su apariencia original. En 1996, se reanudaron los servicios religiosos en la iglesia.

El templo y la refectorio de cuatro columnas están realizados en estilo de clasicismo maduro con el uso de piedra blanca. Destaca especialmente el ábside con columnas del orden toscano. El alto y esbelto campanario con aguja organiza la plaza central de la ciudad y juega un papel importante en el panorama de la Vieja Kolomna. El campanario está decorado con columnas jónicas, jarrones y delicados relieves. En la iglesia se conserva un único ícono de relieve de piedra del siglo XVI "La Madre de Dios con el Niño Jesús y San Juan Evangelista".