Die Holzkirche neben den Iwanowskij Toren des Kolomna-Kremls existierte bereits im 16. Jahrhundert. Zu Beginn des 18. Jahrhunderts brannte sie nieder, und es wurde beschlossen, an dieser Stelle ein neues Steingebäude zu errichten. Die Arbeiten begannen 1733, mussten jedoch aufgrund eines Brandes in der Stadt 1739 unterbrochen werden. Der Bau wurde 1756 abgeschlossen. In der Zeit von 1810 bis 1828 wurde die Kirche umgebaut und neu ausgemalt. Der Ikonostase wurde vom Goldschmied Jegor Wasiljewitsch Ikonnikow aus Tula gefertigt, und die Wandmalereien wurden vom kolomnesischen Maler Feofan Gavrilowitsch Dremjagin und seinen Helfern aus Kaluga, Apollon Stepanow und Mitrofan Fjodorow, ausgeführt. Neue Ikonen wurden von F. G. Dremjagin und dem Moskauer Ikonenmaler Peter Nikititsch Lykow gemalt. 1821 wurde der alte Glockenturm abgerissen.

Von 1826 bis 1846 wurde ein neuer fünfstöckiger Glockenturm im Empire-Stil mit einer Höhe von 67 Metern erbaut, was ihn zu einem der höchsten Gebäude der Stadt macht. Nach der Rekonstruktion wurde die Kirche am 28. August 1848 erneut durch den Moskauer und Kolomnaer Metropoliten Philaret geweiht.

Um die Kirche herum wurde 1865 nach dem Entwurf des Architekten I. A. Dagaev ein Komplex von Handelsräumen errichtet. Diese Räume gehörten dem Kirchenpersonal und wurden an lokale Händler vermietet, was eine der Hauptquellen für die Einnahmen der Kirche darstellte.

Im Jahr 1930 wurden die Gottesdienste in der Kirche eingestellt. In den 1960er Jahren wurden die Handelsreihen umgebaut, wobei ihr ursprüngliches Erscheinungsbild erhalten blieb. 1996 wurden die Gottesdienste in der Kirche wieder aufgenommen.

Der Tempel und die vier Säulen umfassende Speisehalle sind im Stil des reifen Klassizismus mit Verwendung von weißem Stein gestaltet. Besonders hervorzuheben ist die Apsis mit toskanischen Säulen. Der hohe schlanke Glockenturm mit Spitzdach organisiert den zentralen Platz der Stadt und spielt eine wichtige Rolle in der Panoramaansicht des alten Kolomna. Der Glockenturm ist mit ionischen Säulen, Vasen und feiner Stuckarbeit geschmückt. In der Kirche wird eine einzigartige steinerne Reliefikone aus dem 16. Jahrhundert „Die Gottesmutter mit dem Jesuskind und dem anstehenden Johannes dem Evangelisten“ aufbewahrt.