Согласно писцовым книгам 1630 года, на Яхреньгском погосте в то время существовали две деревенские церкви. В 1760 году началось строительство двухэтажной каменной церкви на средства П. Коковина. Нижний теплый храм освятили в 1775 году в честь Николая Чудотворца. Работы проводились по заказу купца М. И. Мурогина при поддержке приходской общины под руководством А. Шехирева. Главный престол верхней церкви освятили в 1781 году.

Храм был построен в лучших традициях великоустюжского барокко середины XVIII века. Объемно-пространственная схема «трапезного» типа приобрела центричную форму, вытянутую по оси запад-восток. Центральной частью стал четверик с тремя уровнями проемов, завершенный крупным световым восьмериком и малым глухим, служащим шеей небольшой главки. Переход к восьмерику поддерживали полуглавия, размещенные по осям фасадов. С востока церковные массы увеличивались уступчатой компоновкой алтарных апсид. С запада укороченная трапезная, равная по длине верхней апсиде, дополнялась деревянным рундуком с лестницами на второй этаж. Капители из цветной майолики, уникальные произведения устюжских мастеров, украшали пилястры церкви.

В первой половине XIX века рядом с Богоявленской церковью возвели отдельно стоящую колокольню, строго по ее продольной оси. Двухъярусное квадратное основание с полукружиями фронтонов поддерживает восьмигранный столп с арками звона в верхней части. Колокольню венчает стройный шпиц с утолщением внизу в виде «кубышки», установленный на удлиненном постаменте. Зодчим удалось сохранить доминирующую роль церкви и образное единство ансамбля.

При строительстве колокольни был проведен ремонт храма, в результате которого фасады получили новую отделку в стиле классицизма. Изменили кирпичную профилировку деталей, добавили новые элементы декора, алебастровые херувимы, лепные гирлянды и балясины. Первоначальную раскраску заменили охрой с белыми деталями. В те же годы мастер Томилов расписал интерьер верхней церкви. Сохранились алтарные композиции «Тайная вечеря» и «Сошествие Святого Духа», выполненные стараниями Я. Ф. Грибанова.

В 1872 году здание церкви удлинили, соединив трапезную с колокольней. На первом этаже появилась двухвсходная белокаменная лестница, ведущая в летний храм. В двух смежных комнатах разместили кладовую и ризницу. Нижний ярус колокольни обстроили палатками: южную отвели под усыпальницу, северную, под сторожку. Входы в церковь украсили крытыми папертями. В нижнем храме устроили третий придел, освященный в 1874 году в честь Зосимы и Савватия, что было отмечено небольшим барабанчиком с главкой на северном скате кровли.

Следующий крупный ремонт и роспись в верхнем храме проводились в 1898 и 1902 годах. Живописные работы мастера И. В. Калиновского завершились переосвящением церкви 8 сентября 1902 года. Внешний ремонт провели в 1904 году: перекрыли и покрасили кровлю, вызолотили главы и креты, обновили фасады. Работы выполняли А. Самойлов и Я. С. Верещагин. После пожара 12 мая 1914 года в верхнем храме пострадали резной иконостас и настенная живопись. Восстановительные работы проводил Н. З. Капченко с августа по октябрь 1914 года.

В 1983 году здание Богоявленской церкви было объявлено памятником архитектуры местного значения и взято под охрану. Исследование и проект реставрации выполнил кооператив «Реставратор» в 1990-1991 годах.