Según los libros de escribanos de 1630, en el asentamiento de Yajrenka existían dos iglesias de aldea. En 1760 comenzó la construcción de una iglesia de piedra de dos pisos con fondos de P. Kokovin. El templo inferior, cálido, fue consagrado en 1775 en honor a Nicolás el Milagroso. Los trabajos fueron realizados por encargo del comerciante M. I. Murogin con el apoyo de la comunidad parroquial bajo la dirección de A. Shekhirov. El altar principal de la iglesia superior fue consagrado en 1781.

El templo fue construido en las mejores tradiciones del barroco de Velikoustyug de mediados del siglo XVIII. El esquema volumétrico-espacial de tipo "trapezoidal" adquirió una forma centrada, alargada en el eje oeste-este. La parte central se convirtió en un cuadrado con tres niveles de aberturas, coronado por un gran octógono luminoso y un pequeño ciego, que sirve como cuello de una pequeña cúpula. La transición al octógono estaba sostenida por medias cúpulas, ubicadas a lo largo de los ejes de las fachadas. Desde el este, las masas de la iglesia aumentaban con una composición escalonada de los ábsides del altar. Desde el oeste, la trapeza acortada, igual en longitud al ábside superior, se complementaba con un rústico de madera con escaleras al segundo piso. Las capiteles de cerámica de colores, obras únicas de los maestros de Ustyug, adornaban los pilastras de la iglesia.

En la primera mitad del siglo XIX, junto a la iglesia de la Epifanía, se erigió un campanario independiente, estrictamente en su eje longitudinal. La base cuadrada de dos niveles con semicirculos de frontones sostiene un pilar octogonal con arcos de campanas en la parte superior. El campanario está coronado por un esbelto pináculo con un engrosamiento en la parte inferior en forma de "cubito", instalado sobre un pedestal alargado. El arquitecto logró mantener el papel dominante de la iglesia y la unidad visual del conjunto.

Durante la construcción del campanario se llevó a cabo una reparación del templo, como resultado de la cual las fachadas recibieron un nuevo acabado en estilo neoclásico. Se modificó el perfil de ladrillo de los detalles, se añadieron nuevos elementos decorativos, querubines de alabastro, guirnaldas de estuco y balaustradas. La pintura original fue reemplazada por ocre con detalles blancos. En esos años, el maestro Tomilov pintó el interior de la iglesia superior. Se conservaron las composiciones altar de "La Última Cena" y "La Descenso del Espíritu Santo", realizadas por los esfuerzos de Y. F. Gribanov.

En 1872, el edificio de la iglesia fue alargado, conectando la trapeza con el campanario. En el primer piso apareció una escalera de piedra blanca de dos tramos que lleva al templo de verano. En dos habitaciones contiguas se ubicaron un almacén y una sacristía. El nivel inferior del campanario fue rodeado por tiendas: la del sur se destinó a una cripta, la del norte, a una caseta de vigilancia. Las entradas a la iglesia fueron adornadas con pórticos cubiertos. En el templo inferior se organizó un tercer altar, consagrado en 1874 en honor a Zosima y Savvatiy, lo que fue señalado por un pequeño tambor con una cúpula en la pendiente norte del techo.

La siguiente gran reparación y pintura en el templo superior se llevaron a cabo en 1898 y 1902. Los trabajos pictóricos del maestro I. V. Kalinovsky concluyeron con la reconsagración de la iglesia el 8 de septiembre de 1902. La reparación exterior se realizó en 1904: se cubrió y pintó el techo, se doraron las cúpulas y crestas, se actualizaron las fachadas. Los trabajos fueron realizados por A. Samoilov y Y. S. Vereshchagin. Después del incendio del 12 de mayo de 1914, el iconostasio tallado y la pintura mural en el templo superior resultaron dañados. Los trabajos de restauración fueron realizados por N. Z. Kapchenko de agosto a octubre de 1914.

En 1983, el edificio de la iglesia de la Epifanía fue declarado monumento arquitectónico de importancia local y puesto bajo protección. La investigación y el proyecto de restauración fueron realizados por la cooperativa "Restaurador" en 1990-1991.