Существуют две версии о времени появления кладбища за Базарной площадью. По мнению краеведа Л.А. Банакина, первые захоронения здесь появились в результате боев с польскими интервентами в 1609-1612 годах, когда умерших хоронили при приходских церквях. Другая версия предполагает, что кладбище возникло после эпидемии 1771 года. До 1800 года на кладбище стояла деревянная часовня, а затем на пожертвования была построена каменная церковь в стиле классицизма, освященная в честь иконы Божией Матери Боголюбской. Вскоре рядом возвели каменную ограду с колокольней. Церковь была приписана к собору, и богослужения проводились соборным духовенством. На кладбище Успенского монастыря хоронили богатых людей, монахинь и священников, а на Боголюбском, простых людей. Со временем здесь появились красивые памятники, которые стали произведениями искусства. Это место любила посещать Марина Цветаева, упомянув его в одном из своих стихотворений.

В 1895 году в «Историко-статистическом описании церквей» В.Г. Добронравов писал, что на счет церкви было внесено 5860 рублей, с которых получали проценты за поминовение усопших. В 1829 году купцы Михаил Каленов и Федор Баранов построили приделы в честь великомученика Феодора Стратилата и святой Варвары. Ограда была украшена декоративной решеткой с пятью башенками и воротами. В церкви было три престола: в честь Боголюбской иконы, Феодора Стратилата и святой Варвары. Церковь была достаточно снабжена утварью и книгами, но отдельного причта не имела.

С 1908 года церковным старостой был Николай Первушин, награжденный медалью за усердие. В 1922 году специальная комиссия изъяла церковные ценности, оставив 24 предмета в храме. В 1929 году власти закрыли Христорождественский собор, оставив Боголюбскую церковь, но вскоре запретили и там службы. В апреле 1929 года церковь была зарегистрирована как обновленческая, и ее возглавил Алексий Рождественский. В 1934 году колокола сняли для нужд промышленности, а в 1936 году разобрали колокольню. В 1937 году начались аресты священнослужителей и активных прихожан, многие из которых были расстреляны. В 1939 году церковь закрыли, и богослужения прекратились.

В 1941 году открыли новое кладбище, но на старом продолжали хоронить умерших в госпиталях. В послевоенные годы верующие пытались добиться открытия церкви, но безуспешно. В 1946 году Троицкий собор Успенского монастыря был передан верующим. В 1990-х годах церковь передали Владимирской епархии, началось восстановление, и в 1998 году была построена новая колокольня. Богослужения возобновились, и церковь возглавили различные священники.