Один из самых старых и интересных архитектурных памятников Симбирска был уничтожен в 1930-х годах. Эта церковь, второй храм монастыря с тем же посвящением, заменила деревянную постройку, возведённую в 1697 году и освящённую 5 января следующего года. Новый каменный храм в стиле нарышкинского барокко был построен в 1720-1724 годах. Колокольня, по некоторым данным, появилась позже, но стилистически и конструктивно является частью здания. Возможно, весь западный объём относится к 1730-м годам. В то время в России действовал указ Петра I, запрещавший каменное строительство вне Санкт-Петербурга, отменённый для провинций лишь в 1729 году. Каменные здания на Средней и Нижней Волге в этот период строились редко и только с особым разрешением. Примером является собор Петра и Павла в Казани, построенный купцом Михляевым, приближённым к царю. Архитектурно храм в Симбирске был близок к казанским постройкам, возможно, его строила казанская артель, так как до запрета Казань была значительным строительным центром, быстро перенимавшим столичные архитектурные тенденции. Однако связь строителя церкви, подъячего Петра Ивановича Муромцева, с Петром I остаётся неясной.

Храм был завершён в 1724 году, первым освятили правый придел Покрова Пресвятой Богородицы, соответствующий названию монастыря. Позже освятили главный придел Благовещения Пресвятой Богородицы и левый в честь Четырёх Святителей Московских. Во втором ярусе колокольни в 1737 году освятили придел Всех Святых, который в 1846 году был исправлен на средства Е.А. Столыпиной и переосвящён в честь Александра Невского. Трудно точно сказать, когда церковь приобрела окончательный вид, известный по архивным фотографиям. На них она представлена как трёхчастный объём, напоминающий храмы конца XVII - начала XVIII века, но отличающийся от обычной "трёхбанной" композиции: центральный объём уже, чем восточный и западный. Только центральный и восточный объёмы имеют нарышкинский декор, что подтверждает, что западный объём является двухэтажным притвором. Поздняя датировка этого объёма подтверждается классицистическим декором, который также присутствует на пониженных объёмах с севера и юга. Эти пристройки можно отнести к ремонту 1809 года или к 1846 году, когда исправлялся придел под колокольней. Возможно, тогда проводились и другие работы, что можно выяснить, изучив архивы. Центральный четверик двухсветный, на него установлены четыре убывающих восьмерика, включая два яруса звона, храм типа "иже под колоколы", завершённый барабаном с главкой. Восточный объём шире, но ниже, имеет простое четырёхскатное покрытие и завершён одной главкой, с востока примыкает полуциркулярная апсида.