Eines der ältesten und interessantesten architektonischen Denkmäler von Simbirsk wurde in den 1930er Jahren zerstört. Diese Kirche, der zweite Tempel des Klosters mit derselben Widmung, ersetzte ein Holzgebäude, das 1697 erbaut und am 5. Januar des folgenden Jahres geweiht wurde. Der neue steinerne Tempel im Stil des Naryschkin-Barock wurde zwischen 1720 und 1724 erbaut. Der Glockenturm, nach einigen Angaben später hinzugefügt, ist stilistisch und konstruktiv Teil des Gebäudes. Möglicherweise gehört das gesamte westliche Volumen zu den 1730er Jahren. Zu dieser Zeit galt in Russland ein Erlass von Peter I., der den Bau von Steingebäuden außerhalb von Sankt Petersburg verbot, der für die Provinzen erst 1729 aufgehoben wurde. Steingebäude an der Mittleren und Unteren Wolga wurden in dieser Zeit selten und nur mit besonderer Genehmigung errichtet. Ein Beispiel ist die Peter-und-Paul-Kathedrale in Kasan, die von dem Kaufmann Michljajew, einem Vertrauten des Zaren, erbaut wurde. Architektonisch war der Tempel in Simbirsk den Gebäuden in Kasan ähnlich, möglicherweise wurde er von einer kasanischen Baugruppe errichtet, da Kasan vor dem Verbot ein bedeutendes Bauzentrum war, das schnell die architektonischen Trends der Hauptstadt übernahm. Die Verbindung des Kirchenbauers, des Unterbeamten Peter Ivanovich Muromtsev, zu Peter I. bleibt jedoch unklar.

Der Tempel wurde 1724 fertiggestellt, der rechte Altarraum der Schutzmantel der Heiligen Gottesmutter, der dem Namen des Klosters entspricht, wurde als erster geweiht. Später wurde der Hauptaltar der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter und der linke zu Ehren der Vier Heiligen von Moskau geweiht. Im zweiten Geschoss des Glockenturms wurde 1737 der Altar aller Heiligen geweiht, der 1846 auf Kosten von E.A. Stolypin umgebaut und zu Ehren von Alexander Newski neu geweiht wurde. Es ist schwer genau zu sagen, wann die Kirche ihr endgültiges Aussehen erhielt, das aus Archivfotos bekannt ist. Auf diesen wird sie als dreigeteiltes Volumen dargestellt, das an Tempel des späten 17. und frühen 18. Jahrhunderts erinnert, sich jedoch von der üblichen "drei kuppelige" Komposition unterscheidet: das zentrale Volumen ist schmaler als das östliche und westliche. Nur das zentrale und das östliche Volumen haben Naryschkin-Dekor, was bestätigt, dass das westliche Volumen ein zweigeschossiger Vorbau ist. Die späte Datierung dieses Volumens wird durch den klassizistischen Dekor bestätigt, der auch an den niedrigeren Volumen im Norden und Süden vorhanden ist. Diese Anbauten können auf die Renovierung von 1809 oder auf 1846 zurückgeführt werden, als der Altar unter dem Glockenturm umgebaut wurde. Möglicherweise fanden damals auch andere Arbeiten statt, was durch die Untersuchung der Archive geklärt werden kann. Das zentrale vierseitige Volumen ist zweigeschossig, darauf sind vier abnehmende Achtecke installiert, einschließlich zweier Geschosse für das Geläut, der Tempel ist vom Typ "unter den Glocken", abgeschlossen mit einer Trommel und einer Kuppel. Das östliche Volumen ist breiter, aber niedriger, hat ein einfaches vierseitiges Dach und wird mit einer Kuppel abgeschlossen, im Osten schließt sich eine halbrunde Apsis an.