Церковь Благовещения Пресвятой Богородицы над Святыми воротами Спасо-Евфимиевой обители в XVII веке считалась одним из главных украшений монастыря. Однако в литературе ей уделяется мало внимания, возможно, из-за её нынешнего скромного вида. В одном из источников XIX века упоминается, что это одноглавая церковь, где службы проходят редко, так как туда ведет крутая лестница, и храм холодный, без печей. Также утверждается, что церковь не является древней, так как в описи 1660 года она не упоминается.

Эти сведения, хотя и содержат важную информацию, искажают представление о Благовещенской церкви. Первое упоминание о ней встречается в описи 1628-1630 годов, где говорится о каменной церкви Благовещения и приделе Ивана Списателя Лествицы. Эта информация не дает точных данных о её внешнем виде или дате постройки, что остается спорным вопросом. Предполагается, что церковь могла быть построена в период с конца XVI века до 1653 года. Каменные многошатровые храмы, к которым она относится, известны с 1620-1630-х годов. Например, церковь Успения Пресвятой Богородицы в Угличе и собор Алексеевского монастыря.

Первоначально Благовещенская церковь гармонировала с монастырскими башнями и трапезным Успенским храмом. Однако во второй половине XVII века её облик изменился. Сходство в композиции и декоре позволяет предположить, что она была перестроена той же артелью мастеров, что строила каменные стены и больничную церковь святителя Николая. В середине XVIII века храм приобрел современный вид. В описи 1722 года говорится о каменной церкви с пятью главами, обитыми черепицей. В 1764 году зафиксированы дальнейшие изменения: деревянный восьмерик и расписанная глава. Позже восьмерик заменили плоским перекрытием, а придел Иоанна Лествичника, вероятно, стал частью трапезной Успенской церкви.

Сегодня Благовещенский храм представляет собой небольшой куб над одним из проемов Святых ворот. С востока к нему примыкает высокая трехчастная апсида, а с запада, паперть под деревянной кровлей. Декор из фигурного кирпича разнообразен и характерен для середины и конца XVII века. Основные элементы включают фигурные обрамления окон, апсиды и паперти, а также киот иконы Спасителя. Над окнами проходит широкий резной карниз, напоминающий убранство более древней церкви-колокольни Рождества Иоанна Предтечи. Возможно, фриз отделяет старинную кладку от более поздних изменений, а верхний пояс украшен декоративными кокошниками и пряслами.