Уникальный памятник архитектуры первой трети XVI века. Историки предполагают, что церковь с трапезной была построена по инициативе великого князя Василия III в честь рождения наследника, будущего царя Ивана IV, который был вымолен в Кириллове и Ферапонтове монастырях.

О времени строительства церкви свидетельствует резная надпись на белокаменной плите, где указано: "Лета 1530 начата бысть сиа церковь делати в имя пресвятыя Богородици честнаго еа Благовещениа с трапези при благоверном великом князе Василие Ивановиче всея Руси, при архиепископе ростовском Кириле, при игумене ферапонтовском Ферапонте. А съвершена бысть при сыне его при великом князе Иване Василевиче всея Руси. А свящеина же бысть при архиепископе Кириле при том же игумене Ферапонте лета 1531 ноября 21 на празник пречистые Богородици честнаго еа Введениа".

Церковь Благовещения является самым ранним из сохранившихся на севере России зданий, совмещающих функции храма и звонницы. Она завершена ярусом звона с пятью арочными пролетами и тремя рядами кокошников с барабаном. В ярусе звонницы находились тайник и книгохранилище для монастырских рукописей. Стройный одноглавый храм разделен на три яруса, при этом сама церковь занимает второй. Ее квадратный объем завершается сомкнутым сводом.

Внешний вид трапезной и церкви Благовещения отличается простотой: стены, расчлененные лопатками, прорезаны оконными нишами с наличниками из тонких валиков. Массивная одностолпная трапезная палата и церковь расположены по одной оси восток-запад и подняты на высокий подклет. Трапезная просторная, квадратная в плане, с четырьмя крестовыми сводами. Интерьер трапезной, самый ранний из сохранившихся в подлинном виде на Русском Севере для построек такого типа.

В трапезной и церкви сохранилась первоначальная внутристенная система воздуховодов, использовавшаяся для обогрева всего комплекса. Также сохранились узкие внутристенные лестницы, соединяющие все уровни здания. В подклете трапезной палаты можно увидеть редкую по чистоте исполнения кирпичную кладку сводов.