Un monument unique de l'architecture du début du XVIe siècle. Les historiens supposent que l'église avec la salle à manger a été construite à l'initiative du grand-duc Vassili III en l'honneur de la naissance de l'héritier, le futur tsar Ivan IV, qui a été prié dans les monastères de Kirillov et de Ferapont.

La date de construction de l'église est attestée par une inscription sculptée sur une plaque de pierre blanche, où il est indiqué : "L'an 1530, cette église a commencé à être construite au nom de la très sainte Mère de Dieu, en l'honneur de son Annonciation, avec la salle à manger, sous le bienheureux grand-duc Vassili Ivanovitch de toute la Russie, sous l'archevêque de Rostov Kirill, sous l'abbé de Ferapont Ferapont. Et elle a été achevée sous son fils, le grand-duc Ivan Vassilievitch de toute la Russie. Et elle a été consacrée sous l'archevêque Kirill, sous le même abbé Ferapont, l'an 1531, le 21 novembre, à la fête de la très pure Mère de Dieu, en l'honneur de son Entrée."

L'église de l'Annonciation est le plus ancien des bâtiments conservés dans le nord de la Russie, combinant les fonctions de temple et de clocher. Elle est couronnée d'un étage de cloche avec cinq travées en arc et trois rangées de kokoshniks avec un tambour. Dans l'étage du clocher se trouvaient un cache et une bibliothèque pour les manuscrits du monastère. Le temple à coupole unique est divisé en trois niveaux, l'église elle-même occupant le deuxième. Son volume carré se termine par une voûte fermée.

L'apparence de la salle à manger et de l'église de l'Annonciation se distingue par sa simplicité : les murs, divisés par des pilastres, sont percés de niches de fenêtres avec des encadrements en fins rouleaux. La massive salle à manger à un pilier et l'église sont alignées sur un axe est-ouest et élevées sur un haut sous-sol. La salle à manger est spacieuse, carrée en plan, avec quatre voûtes en croix. L'intérieur de la salle à manger est le plus ancien conservé dans son état d'origine dans le Nord russe pour des constructions de ce type.

Dans la salle à manger et l'église, le système de conduits d'air interne d'origine, utilisé pour chauffer l'ensemble du complexe, a été conservé. Des escaliers étroits à l'intérieur des murs, reliant tous les niveaux du bâtiment, sont également restés. Dans le sous-sol de la salle à manger, on peut voir une maçonnerie en briques d'une rare pureté pour les voûtes.