La construction de la ligne de chemin de fer entre Moscou et Koursk s'est achevée le 7 septembre 1868. Pour réduire les coûts et accélérer le processus, la gare a été située dans la banlieue de la sloboda Iamska, à environ 3,2 km de Koursk. Jusqu'en 1934, la gare portait le nom d'Iamska, et c'est celle-ci que mentionne le personnage distrait dans l'œuvre de S. Marshak. Le trafic sur la ligne Moscou-Koursk a commencé le 30 septembre, lorsque l'Empereur Alexandre II, revenant de Crimée, a pris un train spécial de Koursk à Moscou. La même année, le trafic a été ouvert sur le tronçon Koursk-Kiev jusqu'aux gares de Vorojba et Brovary. En 1869, la construction de la gare ferroviaire a été achevée, et la ligne a été prolongée jusqu'à Belgorod et Kharkov (tronçon de la ligne Koursk-Kharkov-Azov). La gare de Koursk était classée comme gare de 1ère classe.

En 1872, les autorités de Koursk ont décidé de construire une ligne de chemin de fer supplémentaire vers le centre-ville. La construction a commencé en 1874 et s'est achevée le 6 juin 1878, lorsque la gare passagers et marchandises « ville de Koursk » (Koursk II) a été ouverte rue Kherson (aujourd'hui rue Dzerjinski) et le trafic sur la branche urbaine a été lancé.

Koursk était l'une des rares villes avec un service ferroviaire intra-urbain. La gare de la station urbaine était appelée « Koursk », tandis que la gare de la station Koursk-I était « Iamska ». En plus de la ligne « Gare Iamska, Koursk », des voies ont ensuite été construites vers les Portes de Moscou, sur la rue Moscou et dans la sloboda Streletska.

En 1894, la construction de la ligne de chemin de fer Koursk-Voronej a été achevée. La direction de la ligne Moscou-Kiev-Voronej, créée en 1895, était située à Koursk, à proximité de la gare intra-urbaine.

En 1934, après la création de la région de Koursk, la gare Iamska a été renommée Koursk (Koursk-Principal), et la gare urbaine est devenue exclusivement marchande.

À l'été 1943, pendant la Grande Guerre patriotique, l'ancien bâtiment de la gare a été détruit par l'aviation allemande. En 1946, la restauration et la modernisation de l'infrastructure de la gare ont commencé. Le bâtiment moderne de la gare et la place de la gare ont été achevés en 1952.

La ligne Moscou-Koursk a été électrifiée en 1959, et le tronçon Koursk-Belgorod, un an plus tard. En 1968, la branche ferroviaire urbaine a été démantelée. En septembre de la même année, sur la place de la gare, deux déserteurs ont ouvert le feu, faisant 13 morts et 11 blessés.

En 1988 et 1995, des rénovations des intérieurs de la gare de Koursk ont été réalisées, les quais ont été allongés pour accueillir des trains de 32 voitures passagers, et le tunnel a été prolongé vers deux nouveaux quais.

En 2009, le dépôt de locomotives TCH-29 a été réorganisé, créant deux unités structurelles : le dépôt de locomotives de réparation « Koursk » et le dépôt d'exploitation « Koursk-Sortant ».