La construcción del ferrocarril entre Moscú y Kursk se completó el 7 de septiembre de 1868. Para reducir costos y acelerar el proceso, la estación de tren se ubicó en el suburbio de Yamskaya Sloboda, aproximadamente a 3.2 km de Kursk. Hasta 1934, la estación llevaba el nombre de Yamskaya, y es a ella a la que se refiere el personaje Distraído de S. Marshak. El tráfico en el ferrocarril Moscú-Kursk comenzó el 30 de septiembre, cuando el emperador Alejandro II, regresando de Crimea, tomó un tren especial de Kursk a Moscú. Ese mismo año se abrió el tráfico en el tramo Kursk-Kiev hasta las estaciones de Vorozhba y Brovary. En 1869 se completó la construcción de la estación de tren, y la línea se extendió hasta Belgorod y Járkov (tramo del ferrocarril Kursk-Járkov-Azov). La estación Kursk era de primera clase.

En 1872, las autoridades de Kursk decidieron construir una línea ferroviaria adicional al centro de la ciudad. La construcción comenzó en 1874 y se completó el 6 de junio de 1878, cuando se inauguró la estación de pasajeros y mercancías "ciudad de Kursk" (Kursk II) en la calle Jersón (hoy calle Dzerzhinsky) y se puso en marcha el tráfico por la rama urbana.

Kursk fue una de las pocas ciudades con comunicación ferroviaria intraducida. La estación de la estación urbana se llamaba "Kursk", mientras que la estación Kursk-I se conocía como "Yamskaya". Además de la línea "Estación Yamskaya, Kursk", más tarde se construyeron vías hacia las Puertas de Moscú, en la calle Moscú y en la Sloboda Streletskaya.

En 1894 se completó la construcción del ferrocarril Kursk-Voronezh. La administración del ferrocarril Moscú-Kiev-Voronezh, formada en 1895, se ubicaba en Kursk, cerca de la estación intraducida.

En 1934, tras la creación de la región de Kursk, la estación Yamskaya fue renombrada a Kursk (Kursk-Principal), y la estación urbana se convirtió exclusivamente en una estación de mercancías.

En el verano de 1943, durante la Gran Guerra Patria, el antiguo edificio de la estación fue destruido por la aviación alemana. En 1946 comenzaron la restauración y renovación de la infraestructura de la estación. El moderno edificio de la estación y la Plaza de la Estación se completaron en 1952.

La línea Moscú-Kursk fue electrificada en 1959, y el tramo Kursk-Belgorod, un año después. En 1968, la rama ferroviaria urbana fue desmantelada. En septiembre de ese mismo año, en la plaza de la estación, dos desertores abrieron fuego, resultando en 13 muertos y 11 heridos.

En 1988 y 1995 se llevaron a cabo renovaciones en los interiores de la estación de Kursk, se alargaron las plataformas para recibir trenes de 32 vagones de pasajeros, y se extendió el túnel hacia dos nuevas plataformas.

En 2009, el depósito de locomotoras TCH-29 fue reorganizado, creando dos unidades estructurales: el depósito de locomotoras de reparación "Kursk" y el depósito operativo "Kursk-Sortidor".