La construction d'une nouvelle église d'été à côté de l'ancienne cathédrale de la Nativité du Christ a été motivée par ses petites dimensions et sa vétusté, ainsi que par l'étroitesse et la chaleur, particulièrement perceptibles pendant les services d'hiver. En 1677, le métropolite de Ryazan, Joseph, s'est adressé au tsar Fiodor III Alexeïevitch pour demander la permission de construire une église cathédrale plus spacieuse à proximité, à l'emplacement de la chambre à poudre. En 1679, par décret du tsar, la chambre à zèle a été démolie. En mars 1684, « l'apprenti en maçonnerie Fiodor Charitine et ses compagnons » ont signé un contrat avec le métropolite Paul Moravski pour la construction de la nouvelle église cathédrale pour 1250 roubles et des fournitures supplémentaires. Les travaux devaient commencer le 15 et se terminer dans trois ans. En 1692, le métropolite Abraham a joyeusement informé le Patriarche et les tsars Ivan et Pierre Alexeïevitch que la construction de la cathédrale était achevée, les voûtes étaient en cours de construction et les tambours pour les coupoles étaient à moitié réalisés. Cependant, dans la nuit du 18 avril 1692, la cathédrale s'est effondrée en raison de calculs incorrects ou de la faiblesse des sols, détruisant également l'église de la porte de Varlaam de Khoutyn dans le monastère de Spassky.

En janvier 1693, le métropolite Abraham a organisé un nouveau concours pour la construction de l'église cathédrale, et les fondations de l'actuelle cathédrale de l'Assomption ont été posées. Le contrat a été attribué au maître Yakov Grigoriev Bukhvostov. Les travaux ont commencé le 18 mai 1693, et à la fin de 1699, la cathédrale était couverte et avait cinq coupoles. L'atelier de sculpteurs de Sergei Khristoforov a fabriqué un iconostase à sept niveaux, qui a été doré en 1701 par des maîtres de Moscou. Les icônes ont été peintes par Nicolas Solomonov avec des assistants. Les murs de la cathédrale, les portails, les colonnes et les encadrements ont été décorés par des maîtres selon le projet de Yakov Bukhvostov. Le 15 août 1702, le métropolite Stefan Yavorsky a consacré la nouvelle cathédrale de l'Assomption.

En 1800, les habitants de Ryazan ont appris par l'ordinaire Simon Lagov que le Saint-Synode avait ordonné de démolir la cathédrale en raison de « vétustés dangereuses » et de construire une nouvelle. En raison de la hauteur et de l'emplacement ouvert de l'église, les tempêtes emportaient les coupoles et le toit, des fissures sont apparues dans les voûtes et les murs, et des éclats de mica ont été brisés dans les fenêtres supérieures. En hiver, la neige s'accumulait dans l'église, et en été, les oiseaux faisaient leurs nids dans l'iconostase. L'archevêque Simon a demandé aux citoyens de discuter de l'aide à apporter à la cathédrale. Les marchands ryzaniens G. V. Ryumin et P. A. Malshin ont invité un architecte de Moscou, qui a établi que la cathédrale pouvait être restaurée. Les marchands ont fait des dons et ont engagé des maîtres. En 1804, la cathédrale a été restaurée et consacrée à nouveau le 15 août. Les dons ont totalisé 69 100 roubles.

La principale relique de Ryazan était l'icône miraculeuse de la Mère de Dieu de Feodotievskaya, apparue en 1487 dans un champ près du village de Feodotievo. En son honneur, des célébrations étaient organisées chaque année le 2 juillet. Une autre icône miraculeuse, l'icône de Murom, est plus ancienne. Elle a été bénie par le prince Constantin de Murom par son père Svyatoslav pour son règne et la propagation du christianisme. Le saint évêque Basile de Ryazan a prié devant cette icône en 1288. La cathédrale abritait également une ancienne image de Saint Jean-Baptiste.

Après 1917, les services religieux dans l'église ont cessé. Les fresques sur les colonnes et les murs ont été endommagées par des badigeons, et les icônes et les biens ont été réquisitionnés. Pendant un certain temps, un planétarium a fonctionné dans l'église, puis des expositions de musée ont été organisées. En 1992, la cathédrale a été restituée à l'Éparchie de Ryazan et a été à nouveau consacrée le 13 juin. Ce jour-là, l'archevêque Simon Novikov a célébré la veillée, et le 14 juin, lors de la fête de la Sainte Trinité, une Divine Liturgie a été célébrée. Pour le 900e anniversaire de Ryazan en 1995, la restauration de l'ancien iconostase a été achevée.