La construcción de un nuevo templo de verano junto a la antigua catedral de Cristo Nacido fue provocada por su pequeño tamaño y deterioro, así como por la estrechez y el calor, especialmente notables durante los servicios de invierno. En 1677, el metropolitano de Riazán, José, se dirigió al zar Fiódor III Alekseyevich con la solicitud de permitir la construcción de una iglesia catedral más espaciosa cerca, en el lugar de la cámara de pólvora. En 1679, por orden del zar, la cámara de zeles fue desmantelada. En marzo de 1684, 'el aprendiz de obras de piedra, Fiódor Sharitin, y sus compañeros' firmaron un contrato con el metropolitano Pablo Moravski para la construcción de una nueva iglesia catedral por 1250 rublos y suministros adicionales. Los trabajos debían comenzar el día 15 y completarse en tres años. En 1692, el metropolitano Abraham se alegró de informar al Patriarca y a los zares Iván y Pedro Alekseyevich que la construcción de la catedral estaba completa, los arcos estaban levantados y los cuellos para las cúpulas estaban hechos a la mitad. Sin embargo, en la noche del 18 de abril de 1692, la catedral se derrumbó debido a cálculos incorrectos o debilidad del suelo, destruyendo también la iglesia de la puerta de Varlaam de Jutyn en el monasterio de Spassky.

En enero de 1693, el metropolitano Abraham organizó un nuevo concurso para la construcción de la iglesia catedral, y se sentó la base de la actual catedral de la Asunción. El contratista fue el maestro Yákov Grigoryev Bujvostov. Los trabajos comenzaron el 18 de mayo de 1693, y para finales de 1699, la catedral estaba cubierta y había adquirido cinco cúpulas. La cooperativa de talladores de Sergey Kristoforov fabricó un iconostasio de siete niveles, que en 1701 fue dorado por maestros de Moscú. Las imágenes fueron pintadas por Nikolái Solomonov con asistentes. Las paredes de la catedral, los portales, las columnas y los marcos fueron decorados por maestros según el proyecto de Yákov Bujvostov. El 15 de agosto de 1702, el metropolitano Esteban Yavorsky consagró la nueva catedral de la Asunción.

En 1800, los habitantes de Riazán supieron por el reverendísimo Simón Lagov que el Santo Sínodo había ordenado desmantelar la catedral debido a 'peligrosas vetusteces' y construir una nueva. Debido a la altura y ubicación abierta del templo, las tormentas despojaban las cúpulas y el techo, aparecieron grietas en los arcos y paredes, y en las ventanas superiores se rompía la mica. En invierno, la nieve entraba en el templo, y en verano, los pájaros anidaban en el iconostasio. El arzobispo Simón pidió a los ciudadanos discutir la cuestión de ayudar a la catedral. Los comerciantes de Riazán G. V. Ryumin y P. A. Malshin invitaron a un arquitecto de Moscú, quien determinó que la catedral podía ser restaurada. Los comerciantes donaron fondos y contrataron a maestros. Para 1804, la catedral fue restaurada y nuevamente consagrada el 15 de agosto. Las donaciones ascendieron a 69,100 rublos.

La principal reliquia de Riazán era el milagroso icono de la Madre de Dios de Feodotievskaya, que apareció en 1487 en un campo cerca del pueblo de Feodotievo. En su honor, se celebraban festividades anualmente el 2 de julio. Otro icono milagroso, el de Murom, es más antiguo. Con él, el príncipe Constantino de Murom fue bendecido por su padre Svyatoslav para el principado y la difusión del cristianismo. Ante este icono, oró el santo Basilio, obispo de Riazán, en 1288. En la catedral también se encontraba una antigua imagen de Juan Bautista.

Después de 1917, los servicios religiosos en el templo cesaron. Las pinturas en las columnas y paredes fueron dañadas por cal, y los iconos y bienes fueron requisados. Durante un tiempo, en el templo funcionó un planetario, y más tarde se llevaron a cabo exposiciones de museo. En 1992, la catedral fue devuelta a la diócesis de Riazán y nuevamente consagrada el 13 de junio. Ese día, el arzobispo Simón Novikov realizó un vigilia nocturna, y el 14 de junio, en la festividad de la Santísima Trinidad, se celebró la Divina Liturgia. Para el 900 aniversario de Riazán en 1995, se completó la restauración del antiguo iconostasio.