L'église de l'Assomption, ornée d'icônes et d'autres beautés, n'a pas duré longtemps. Selon la légende, elle a brûlé lors d'un grand incendie survenu entre 1462 et 1497. En 1462, Pakhomiy le Serbe, auteur de la vie de Cyril, l'a encore vue.

La cathédrale de l'Assomption, construite en 1497, est devenue le premier temple en pierre du monastère de Kirillo-Belozersky et le troisième dans le Nord de la Russie. Avant elle, deux églises en bois de l'Assomption existaient. En 1641, l'icône peintre Lyubim Ageev a décoré la cathédrale, et en 1643, de retour de Kirillov, il a travaillé sur la décoration de la cathédrale de l'Assomption du Kremlin de Moscou. En raison du manque d'ouvriers et d'artisans locaux, le monastère a demandé de l'aide à Rostov le Grand, le centre de son évêché. Selon les chroniques, en 1497, des maîtres de Rostov, 20 maçons et constructeurs sous la direction de Prokhor de Rostov, sont arrivés à Kirillov et ont construit la cathédrale en pierre en une seule saison estivale.

Les chroniques appelaient la nouvelle cathédrale de l'Assomption « l'église grande ». Pour son époque, elle était effectivement significative, surpassant en taille de nombreuses constructions à Moscou et dans d'autres villes. Même aujourd'hui, malgré les modifications ultérieures, le bâtiment conserve une apparence majestueuse et solennelle. Son volume cubique compact avec trois larges absides semi-circulaires est surmonté d'une puissante coupole. Ce type de temple était répandu dans le Nord-Est de la Russie au cours de la seconde moitié du XVe siècle, période de formation de l'architecture russe sous la domination de Moscou. Cependant, il se distingue par sa masse et sa simplicité. Privée de sous-sol et initialement libre d'annexes, la cathédrale semble émerger de la terre, impressionnant par sa monumentalité et la cohérence de ses formes.

Des travaux de restauration à grande échelle ont été réalisés dans la cathédrale de l'Assomption en 2013-2014.