Die Himmelfahrtskirche, geschmückt mit Ikonen und anderen Schönheiten, bestand nicht lange. Laut Überlieferung brannte sie infolge eines starken Feuers, das zwischen 1462 und 1497 stattfand. Im Jahr 1462 sah Pakhomij Serb, der Autor des Lebens von Kyrill, sie noch.

Die 1497 erbaute Himmelfahrtskathedrale wurde zur ersten steinernen Kirche des Kirillo-Belozerski-Klosters und zur dritten im Russischen Norden. Vor ihr gab es zwei hölzerne Himmelfahrtskirchen. Im Jahr 1641 wurde die Kathedrale vom Ikonenmaler Ljubim Agejew bemalt, der 1643, nach seiner Rückkehr aus Kirillow, an der Malerei der Himmelfahrtskathedrale im Moskauer Kreml arbeitete. Aufgrund des Mangels an einheimischen Bauarbeitern und Handwerkern wandte sich das Kloster um Hilfe an Rostow Weliki, das Zentrum seiner Diözese. Laut Chroniken kamen 1497 Rostower Meister, 20 Steinmetze und Bauarbeiter unter der Leitung von Prochor Rostowski nach Kirillow, die in einer Sommerperiode die steinerne Kathedrale errichteten.

Die Chroniken bezeichneten die neue Himmelfahrtskathedrale als "Kirche der Großen". Für ihre Zeit war sie tatsächlich bedeutend und übertraf in ihrer Größe viele Bauwerke in Moskau und anderen Städten. Selbst heute, trotz späterer Veränderungen, behält das Gebäude sein majestätisches und feierliches Erscheinungsbild. Ihr kompakter würfelförmiger Körper mit drei breiten halbrunden Apsiden wird von einer mächtigen Kuppel gekrönt. Dieser Typ von Kirche war in der Nordost-Russland in der zweiten Hälfte des 15. Jahrhunderts verbreitet, in einer Zeit, als die allgemeine russische Architektur unter der Vorherrschaft Moskaus entstand. Sie zeichnet sich jedoch durch Massivität und Einfachheit aus. Ohne Unterbau und ursprünglich frei von Anbauten, scheint die Kathedrale aus der Erde zu wachsen und beeindruckt durch ihre Monumentalität und die Geschlossenheit der Formen.

In den Jahren 2013-2014 wurden umfangreiche Restaurierungsarbeiten an der Himmelfahrtskathedrale durchgeführt.