La iglesia de la Asunción, adornada con íconos y otras bellezas, existió por poco tiempo. Según la tradición, se quemó como resultado de un gran incendio que ocurrió entre 1462 y 1497. En 1462, Pahomiy Serb, autor de la vida de Kirill, aún la vio.

La catedral de la Asunción, construida en 1497, se convirtió en el primer templo de piedra del monasterio de Kirillo-Belozersk y el tercero en el Norte de Rusia. Antes de ella, existieron dos templos de madera de la Asunción. En 1641, el iconógrafo Lyubim Ageev pintó la catedral, quien en 1643, tras regresar de Kirillov, trabajó en la pintura de la catedral de la Asunción del Kremlin de Moscú. Debido a la falta de constructores y maestros locales, el monasterio solicitó ayuda a Rostov Veliky, centro de su diócesis. Según las crónicas, en 1497 llegaron a Kirillov maestros de Rostov, 20 canteros y constructores bajo la dirección de Prokhor de Rostov, quienes en una temporada de verano levantaron la catedral de piedra.

Las crónicas llamaron a la nueva catedral de la Asunción "la iglesia grande". Para su tiempo, realmente fue significativa, superando en tamaño muchas construcciones en Moscú y otras ciudades. Incluso hoy, a pesar de los cambios posteriores, el edificio conserva una apariencia majestuosa y solemne. Su volumen cúbico compacto con tres amplios ábsides semicirculares está coronado por una poderosa cúpula. Este tipo de templo era común en el Noreste de Rusia en la segunda mitad del siglo XV, durante el período de formación de la arquitectura rusa bajo el liderazgo de Moscú. Sin embargo, se distingue por su masividad y simplicidad. Desprovista de un podio y originalmente libre de anexos, la catedral parece emerger de la tierra, impresionando con su monumentalidad y cohesión de formas.

En 2013-2014, se llevaron a cabo trabajos de restauración a gran escala en la catedral de la Asunción.