À l'automne 1900, les habitants d'Orenbourg se préparaient à célébrer le 150e anniversaire de la consécration de l'église de la Transfiguration, connue sous le nom de « cathédrale dorée » en raison des lanternes dorées sur le dôme et le clocher. En 1899, la Commission scientifique archivistique d'Orenbourg a proposé de redonner à l'église de la Transfiguration le statut de cathédrale. La principale raison était son importance historique en tant que premier temple en pierre dans l'éparchie d'Orenbourg, qui avait été le principal de la ville pendant près de 150 ans. Dans la seconde moitié du XVIIIe siècle, elle était considérée comme le principal temple de toute la région d'Orenbourg et était cathédrale jusqu'à la construction de la nouvelle cathédrale de Kazan. Cette proposition était également une expression de gratitude envers I.I. Nepluev, qui avait contribué à la construction de temples orthodoxes dans la région. Cependant, l'autorité épiscopale n'a pas soutenu cette initiative.

La construction du temple a commencé au printemps 1746 et a été achevée avec la consécration le 12 novembre 1750. Le temple a été construit à l'initiative d'I.I. Nepluev, fondateur d'Orenbourg à son emplacement actuel et premier gouverneur de la région. Sur le mur du temple, il y a une inscription confirmant cela : « achevée et consacrée par la bénédiction de l'illustre Luc, évêque de Kazan et de Sviyazhsk, par les soins de l'excellent seigneur conseiller secret et chevalier Ivan Ivanovich Nepluev. En novembre, le 12e jour à la mémoire de notre saint père Jean le Miséricordieux ». Probablement, ce jour a été choisi en l'honneur du jour de l'ange de Nepluev, né le 5 novembre. Pour la consécration du temple, Nepluev a invité l'évêque de Kazan Luc, qui n'a pas pu venir et a envoyé à sa place le protopope de la cathédrale de l'Annonciation de Kazan. En l'honneur de la fête et du jour de l'arrivée du premier convoi de colons le 21 novembre 1735, Nepluev a nommé la première église d'Orenbourg « Transfiguration », et la seconde, « Introduction ».

Jusqu'au début des années 1930, les temples historiques d'Orenbourg décoraient le paysage urbain sur les rives de l'Iaïk-Ouralski. En mars 1931, les autorités locales ont décidé de démolir l'église de la Transfiguration, et elle a été démolie en briques. Maintenant, à l'emplacement du premier temple construit en dur à Orenbourg se trouve une sous-station de transformateur, située près du musée de la ville.