Im Herbst 1900 bereiteten sich die Bewohner von Orenburg darauf vor, das 150-jährige Jubiläum der Weihe der Verklärungskirche zu feiern, die wegen der vergoldeten Laternen auf der Kuppel und dem Glockenturm als "Goldene" Kathedrale bekannt war. 1899 schlug die Orenburger Wissenschaftliche Archivkommission vor, der Verklärungskirche den Status einer Kathedrale zurückzugeben. Der Hauptgrund war ihre historische Bedeutung als erste steinerne Kirche in der Orenburger Diözese, die fast 150 Jahre lang die Hauptkirche der Stadt blieb. In der zweiten Hälfte des 18. Jahrhunderts galt sie als die Hauptkirche der gesamten Region Orenburg und war Kathedrale bis zum Bau der neuen Kasaner Kathedrale. Dieses Angebot war auch ein Ausdruck der Anerkennung für I.I. Neplyuev, der den Bau orthodoxer Kirchen in der Region gefördert hatte. Doch die Diözesanleitung unterstützte diese Initiative nicht.

Der Bau der Kirche begann im Frühjahr 1746 und die Weihe fand am 12. November 1750 statt. Die Kirche wurde auf Initiative von I.I. Neplyuev, dem Gründer von Orenburg an ihrem heutigen Standort und dem ersten Gouverneur der Region, erbaut. An der Wand der Kirche befindet sich eine Inschrift, die dies bestätigt: "Vollendet und geweiht durch den Segen des hochwürdigen Lukas, Bischof von Kasan und Swijazhsk, durch das Bemühen des hochgeschätzten Herrn, des wirklichen geheimen Rates und Ritters Ivan Ivanovich Neplyuev. Am 12. Tag im November zur Erinnerung an unseren heiligen Vater Johannes den Mildtätigen." Wahrscheinlich wurde dieser Tag zu Ehren des Engelstags von Neplyuev gewählt, der am 5. November geboren wurde. Zur Weihe der Kirche lud Neplyuev den Bischof von Kasan, Lukas, ein, der jedoch nicht kommen konnte und stattdessen den Protopopen der Blagoweschensk-Kathedrale aus Kasan schickte. Zu Ehren des Festes und des Tages der Ankunft des ersten Umsiedlerkonvois am 21. November 1735 nannte Neplyuev die erste Orenburger Kirche "Verklärungskirche" und die zweite "Einführungs-Kirche".

Bis zu Beginn der 1930er Jahre schmückten historische Kirchen Orenburgs die Stadtlandschaft am Ufer des Jaik-Ural. Im März 1931 beschlossen die lokalen Behörden den Abriss der Verklärungskirche, und sie wurde abgerissen und zu Ziegeln verarbeitet. Heute befindet sich an der Stelle der ersten massiv erbauten Kirche in Orenburg ein Transformatorenstation, die sich in der Nähe des Stadtmuseums befindet.