En otoño de 1900, los habitantes de Orenburgo se preparaban para celebrar el 150 aniversario de la consagración de la iglesia de la Transfiguración, conocida como la "Catedral Dorada" debido a las linternas doradas en la cúpula y el campanario. En 1899, la Comisión Científica Archivística de Orenburgo propuso devolver a la iglesia de la Transfiguración el estatus de catedral. La razón principal era su importancia histórica como el primer templo de piedra en la diócesis de Orenburgo, que durante casi 150 años había sido el principal de la ciudad. En la segunda mitad del siglo XVIII, se consideraba el templo principal de toda la región de Orenburgo y fue catedral hasta la construcción de la nueva catedral de Kazán. Esta propuesta también fue una expresión de gratitud hacia I.I. Nepluev, quien promovió la construcción de templos ortodoxos en la región. Sin embargo, la jerarquía diocesana no apoyó esta iniciativa.

La construcción del templo comenzó en la primavera de 1746 y se completó con la consagración el 12 de noviembre de 1750. El templo fue construido por iniciativa de I.I. Nepluev, fundador de Orenburgo en su ubicación actual y primer gobernador de la región. En la pared del templo hay una inscripción que lo confirma: "se completó y se consagró por la bendición del muy reverendo Lucas, obispo de Kazán y Sviyazhsk, gracias al esfuerzo del excelentísimo señor consejero secreto y caballero Iván Ivánovich Nepluev. En noviembre, el día 12, en memoria de los santos de nuestro padre Juan el Misericordioso". Probablemente, este día fue elegido en honor al día del ángel de Nepluev, que nació el 5 de noviembre. Para la consagración del templo, Nepluev invitó al obispo de Kazán, Lucas, quien no pudo asistir y envió en su lugar al protodiácono de la catedral de la Anunciación de Kazán. En honor a la festividad y al día de llegada del primer contingente de colonos el 21 de noviembre de 1735, Nepluev nombró a la primera iglesia de Orenburgo "Transfiguración" y a la segunda, "Introducción".

Hasta principios de la década de 1930, los templos históricos de Orenburgo adornaban el paisaje urbano a orillas del río Yaik-Ural. En marzo de 1931, las autoridades locales decidieron demoler la iglesia de la Transfiguración, y fue desmantelada ladrillo a ladrillo. Actualmente, en el lugar del primer templo construido de manera sólida en Orenburgo se encuentra una subestación transformadora, ubicada cerca del museo de la ciudad.