Le 29 mai 1494, Jean, le deuxième fou connu de la région, est mort à Ustyug. Il a été canonisé lors du concile du 26 février 1547. Il a été enterré sur la place de la cathédrale entre les cathédrales de l'Assomption et de Prokopyev. Quelques années plus tard, un habitant d'Ustyug, Fiodor Toutygine, a érigé une église en son honneur, dédiée à l'Origine de la Sainte Croix avec une chapelle consacrée à Jean. Depuis 1683, cette église est devenue le temple principal et la troisième sainteté du complexe cathédral. Comme d'autres églises, elle a été incendiée et restaurée à plusieurs reprises.

Le 8 février 1656, sur ordre du métropolite de Rostov, Ion, et avec les fonds du marchand Nikifor Revyakin, une église en pierre a été fondée à la place de l'église en bois, dédiée à l'Origine de la Sainte Croix avec une chapelle en l'honneur du juste Jean d'Ustyug. La construction a été achevée en 1663. Le temple avait cinq dômes et un clocher au sud avec six cloches. En 1695, sur ordre de l'évêque d'Ustyug, Alexandre, le clocher a été démoli et les matériaux ont été utilisés pour construire la résidence de l'archevêque, tout comme le clocher de la cathédrale de Prokopyev.

En 1830, la cathédrale de Jean a été reconstruite : le dôme a été modifié et les coupoles ont été complètement remplacées. En 1859, une vaste salle à manger a été ajoutée du côté ouest. Le 15 janvier 1909, la voûte s'est effondrée, mais il n'y a pas eu de victimes et les icônes n'ont pas été endommagées. Le 13 mai 1912, une chapelle a été fondée en l'honneur du grand martyr et guérisseur Pantéléimon et des saintes martyres Véra, Nadejda, Lioubov et leur mère Sophie. Jusqu'en 1917, la cathédrale de Jean abritait la tombe du juste Jean d'Ustyug.

Parmi les anciennes icônes présentes dans le temple, on peut distinguer l'image de la Sainte Trinité, l'image de l'Origine de la Sainte Croix, ainsi que l'image du saint juste Jean. Une grande image ancienne du saint juste Jean d'Ustyug, le miracle, se distingue particulièrement, avec sa vie et ses miracles. Sur le devant de l'image, sur une plaque en argent, était inscrite : « En l'an 7110, cette image de l'église domestique avec un cadre et un pinceau et un linge, a été mise par Nikita Grigoriev, fils de Stroganov ». Au dos, il était inscrit : « En l'an 7110, le 14e jour de juin, cette image a été composée à Ustyug, à la résidence du miracle de la tombe du saint juste et fou pour le Christ, Jean d'Ustyug, miracle, par Nikita Grigoriev, fils de Stroganov ». Bienheureux Jean, miracle d'Ustyug.