El 29 de mayo de 1494, en Ustyug, falleció el segundo conocido loco de Dios local, Juan, quien fue canonizado en el Concilio del 26 de febrero de 1547. Fue enterrado en la Plaza de la Catedral entre las catedrales de la Asunción y de Procopio. Algunos años después, el ustyuganino Fedor Tutygin erigió sobre su tumba una iglesia en honor a la Aparición de la Santa y Vivificante Cruz, con una capilla dedicada a Juan. Desde 1683, esta iglesia se convirtió en el templo catedralicio y en la tercera santidad del complejo catedralicio. Al igual que otros templos, ha sido destruida y restaurada en varias ocasiones.

El 8 de febrero de 1656, por orden del metropolitano de Rostov, Ionas, y con los fondos del comerciante Nikifor Revyakin, se colocó la primera piedra de una iglesia de piedra en el lugar de la iglesia de madera en honor a la Aparición de la Santa Cruz, con una capilla en honor al justo Juan de Ustyug. La construcción se completó en 1663. El templo tenía cinco cúpulas y un campanario en el lado sur con seis campanas. En 1695, por orden del obispo de Ustyug, Alejandro, el campanario fue desmantelado y los materiales se utilizaron para construir la residencia del arzobispo, al igual que el campanario de la catedral de Procopio.

En 1830, la catedral de Juan fue sometida a una reconstrucción: se cambió la cúpula y se reemplazaron completamente las cabezas. En 1859, se añadió un amplio refectorio en el lado oeste. El 15 de enero de 1909, se produjo el colapso de la bóveda, pero no hubo víctimas y los íconos no resultaron dañados. El 13 de mayo de 1912, se colocó una capilla en honor al gran mártir y sanador Panteleimon y a las santas mártires Vera, Nadezhda, Lyubov y su madre Sofía. Hasta 1917, en la catedral de Juan se encontraba la tumba del justo Juan de Ustyug.

Entre los antiguos íconos que se encontraban en el templo, se puede destacar la imagen de la Santísima Trinidad, la imagen de la Aparición de la Santa y Vivificante Cruz del Señor, así como la imagen del santo justo Juan. Destaca especialmente una gran imagen antigua del santo justo Juan de Ustyug, el milagroso, con su vida y milagros. En la parte frontal de la imagen, en una tablilla de plata, había una inscripción: «Año 7110, esta imagen de la iglesia doméstica con su marco y con su broche y con su tela, fue colocada por Nikita Grigoriev, hijo de Stroganov». En la parte posterior se indicaba: «Año 7110, en junio, el día 14, fue hecha esta imagen en Veliki Ustyug, en el asentamiento, junto a la tumba milagrosa del Santo Justo y por Cristo loco de Dios, Juan de Ustyug, el milagroso, por Nikita Grigoriev, hijo de Stroganov». El bienaventurado Juan, el milagroso de Ustyug.