Am 29. Mai 1494 starb in Ustjug der zweite bekannte örtliche Narr Johannes, der am 26. Februar 1547 heiliggesprochen wurde. Er wurde auf dem Kathedralenplatz zwischen der Uspenski- und der Prokopievskij-Kathedrale beigesetzt. Einige Jahre später errichtete der Ustjuganer Fjodor Tutygin über seinem Grab eine Kirche zu Ehren der Herkunft des Ehrwürdigen und Lebensspendenden Kreuzes mit einer Kapelle, die Johannes gewidmet war. Seit 1683 wurde diese Kirche zur Kathedrale und zur dritten Heiligkeit des Kathedralenkomplexes. Wie andere Tempel brannte sie mehrfach und wurde wiederhergestellt.

Am 8. Februar 1656 wurde auf Anordnung des Metropoliten von Rostow, Jona, und mit Mitteln des Kaufmanns Nikifor Revyakin anstelle der Holzkapelle eine Steinkirche zu Ehren der Herkunft des Ehrwürdigen Kreuzes mit einer Kapelle zu Ehren des gerechten Johannes Ustjugsky errichtet. Der Bau wurde 1663 abgeschlossen. Der Tempel hatte fünf Kuppeln und einen Glockenturm auf der Südseite mit sechs Glocken. 1695 wurde auf Befehl des Ustjuger Bischofs Alexander der Glockenturm abgerissen und das Material für den Bau des Bischofssitzes verwendet, ebenso wie der Glockenturm der Prokopievskij-Kathedrale.

Im Jahr 1830 wurde die Johanneskathedrale umgebaut: die Kuppel wurde verändert und die Kuppeln vollständig ersetzt. 1859 wurde auf der Westseite ein großer Speisesaal angebaut. Am 15. Januar 1909 kam es zum Einsturz des Gewölbes, aber es gab keine Opfer und die Ikonen blieben unbeschädigt. Am 13. Mai 1912 wurde eine Kapelle zu Ehren des heiligen Märtyrers und Heilers Panteleimon sowie der heiligen Märtyrerinnen Vera, Nadja, Ljubow und ihrer Mutter Sofia eingeweiht. Bis 1917 befand sich in der Johanneskathedrale das Grab des gerechten Johannes Ustjugsky.

Unter den alten Ikonen, die sich im Tempel befanden, sticht das Bild der Lebensspendenden Dreifaltigkeit, das Bild der Herkunft des Ehrwürdigen und Lebensspendenden Kreuzes des Herrn sowie das Bild des heiligen gerechten Johannes hervor. Besonders hervorzuheben ist das große alte Bild des heiligen gerechten Johannes Ustjugsky, des Wundertäters, mit seinem Leben und seinen Wundern. Auf der Vorderseite des Bildes war auf einer silbernen Tafel die Inschrift: „Im Jahre 7110 wurde dieses Bild für die Hauskirche mit einem Rahmen und einer Pinsel und mit einer Leinwand von Nikita Grigorjew, dem Sohn von Stroganov, aufgestellt.“ Auf der Rückseite stand: „Im Jahre 7110, am 14. Juni, wurde dieses Bild in Ustjug, in der Nähe des wundertätigen Grabes des heiligen Gerechten und um Christi willen Narren Johannes Ustjugsky, Wundertäter, von Nikita Grigorjew, dem Sohn von Stroganov, geschaffen.“ Der selige Johannes, der Wundertäter von Ustjug.