Le musée d'art de Riazan a été fondé en 1913 grâce à l'initiative d'enthousiastes locaux qui ont créé la « Société du musée d'art et d'histoire de Riazan nommé d'après le professeur Ivan Petrovitch Pojalostine ». La Société comprenait des artistes de Riazan, tels qu'Alexandre Alexandrovitch Kisselev-Kamski, Vladimir Pavlovitch Sokolov, Sergueï Andreïevitch Pyrsin, ainsi que des représentants de l'intelligentsia locale, y compris des fonctionnaires, des médecins et des enseignants. Les premières expositions du musée ont été offertes par des artistes moscovites et comprenaient une collection de dessins et de gravures du professeur de l'Académie impériale des beaux-arts I. P. Pojalostine.

En janvier 1915, le musée est passé sous la gestion de la ville et a ouvert ses portes aux visiteurs le 23 mars de la même année. Son catalogue comptait 72 expositions, dont environ cinquante œuvres picturales et graphiques, dont beaucoup sont encore présentées dans l'exposition permanente de l'art russe du début du XXe siècle. L'exposition était située dans le bâtiment de l'école romanesque de la ville sur la rue Séminaire, où le musée a temporairement reçu une salle et deux pièces. Aujourd'hui, ce bâtiment en brique rouge est l'un des bâtiments de l'Université d'État de Riazan nommée d'après S. A. Yesenin.

En 1918, le musée est devenu une partie du musée historique et régional de la province. En 1938, le département artistique de ce musée a été transformé en musée d'art régional de Riazan. Au début, le musée était situé dans un bâtiment en pierre à deux étages de la Consistoire du XVIIe siècle, dont l'architecte était I. K. Yarshev, sur le territoire du Kremlin de Riazan.

Depuis 1980, le musée est situé dans un monument de l'architecture du classicisme russe de la fin du XVIIIe et du début du XIXe siècle, dont l'architecte est inconnu, mais qui appartenait probablement au cercle de M. F. Kazakov. Le bâtiment, qui appartenait auparavant au marchand de Riazan Gavril Vassilievitch Ryumin, a été transféré par son fils, Nicolas Gavrilovitch, au gymnase provincial de Riazan pour un internat d'enfants nobles en 1833. En 1868, une annexe à deux étages a été ajoutée au côté est du bâtiment pour la partie autel de l'église du gymnase au nom de saint Nicolas, consacrée en 1869. Actuellement, c'est l'entrée du musée du côté de la rue Svoboda. En 1998, le musée a retrouvé le nom d'I. P. Pojalostine.

L'exposition permanente du musée est complétée par des expositions mensuelles de ses fonds, ainsi que de collections d'autres musées du pays. Des expositions personnelles et collectives d'artistes contemporains de Riazan, Moscou, Saint-Pétersbourg et d'autres villes de Russie y sont organisées. Les meilleures œuvres de la collection du musée sont exposées dans des expositions internationales.