El museo de arte en Riazán fue fundado en 1913 gracias a la iniciativa de entusiastas locales, que crearon la "Sociedad del Museo de Arte e Historia de Riazán en honor al profesor Iván Petrovich Pajalostin". La sociedad incluía a artistas de Riazán, como Alexander Alexandrovich Kiselev-Kamsky, Vladimir Pavlovich Sokolov, Sergey Andreevich Pirsin, así como representantes de la inteligencia local, incluidos funcionarios, médicos y maestros. Las primeras exposiciones del museo fueron donadas por artistas de Moscú e incluían una colección de dibujos y grabados del profesor de la Academia Imperial de Bellas Artes I. P. Pajalostin.

En enero de 1915, el museo pasó a estar bajo la administración de la ciudad y el 23 de marzo de ese mismo año abrió sus puertas al público. Su catálogo contenía 72 exposiciones, entre las que había alrededor de cincuenta obras pictóricas y gráficas, muchas de las cuales todavía se presentan en la exposición permanente de arte ruso de principios del siglo XX. La exposición se ubicaba en el edificio de la escuela romana de la ciudad en la calle Seminaria, donde se le asignó temporalmente una sala y dos habitaciones. Hoy en día, este edificio, construido de ladrillo rojo, es uno de los edificios de la Universidad Estatal de Riazán S. A. Yesenin.

En 1918, el museo se convirtió en parte del Museo Histórico y Local de la Gobernación. En 1938, la sección de arte de este museo se transformó en el Museo de Bellas Artes de Riazán. Al principio, el museo se ubicaba en un edificio de piedra de dos pisos de la Consistoría del siglo XVII, diseñado por el arquitecto Y. K. Yarshev, en el territorio del Kremlin de Riazán.

Desde 1980, el museo se encuentra en un monumento de la arquitectura del clasicismo ruso de finales del siglo XVIII y principios del XIX, cuyo arquitecto es desconocido, pero se presume que pertenecía al círculo de M. F. Kazakov. El edificio, que anteriormente pertenecía al comerciante riazano Gavrila Vasilyevich Ryumin, fue entregado por su hijo, Nikolai Gavrilovich, a la Gimnasia Provincial de Riazán para el internado de hijos de nobles en 1833. En 1868, se añadió un edificio de dos pisos al lado este del edificio para la parte del altar de la iglesia de la gimnasia en honor al santo Nicolás, consagrada en 1869. Ahora es la entrada al museo desde la calle Svobody. En 1998, el museo recuperó el nombre de I. P. Pajalostin.

La exposición permanente del museo se complementa con exposiciones mensuales de sus fondos, así como de colecciones de otros museos del país. Aquí se llevan a cabo exposiciones individuales y grupales de artistas contemporáneos de Riazán, Moscú, San Petersburgo y otras ciudades de Rusia. Las mejores obras de la colección del museo se exhiben en exposiciones internacionales.