Après l'arrivée des bolcheviks au pouvoir, des dizaines de milliers d'émigrants russes se sont retrouvés en Finlande, et bientôt, le vieux cimetière orthodoxe est devenu trop petit. Il a alors été décidé de créer un nouveau cimetière près de l'église orthodoxe de Nikolskoïe. En 1931, le conseil de l'église a demandé aux autorités d'Helsinki de leur attribuer un terrain pour ce projet. La délégation était dirigée par l'ancien maître de cérémonie de la Cour de Sa Majesté Impériale, le baron Rudolf Alexandrovitch Shtakelberg. Les négociations ont duré plusieurs années, et en 1935, le terrain a été obtenu.

Après la résolution réussie de la question du terrain, les initiateurs ont commencé la construction de l'église, qui a été achevée en 1938. En 1950, l'église a été reconstruite par Ivan Kudriavtsev et a été consacrée à nouveau. Avant la consécration de l'église, peu de gens acceptaient d'enterrer leurs proches dans le nouveau cimetière, et ce n'est qu'en 1938 que les premières inhumations y ont eu lieu. Il s'agissait principalement de militaires russes, comme en témoigne l'inscription sur la plaque en marbre dans l'abside de l'église. Plus tard, ils ont été rejoints par ceux qui sont tombés lors de la guerre pour l'indépendance de la Finlande contre l'URSS. Les soldats tombés pendant la guerre d'Hiver ont été enterrés avec des honneurs particuliers, parmi eux de nombreux émigrants russes qui s'étaient engagés volontairement dans l'armée ou avaient été mobilisés.

Dans les années quarante, un nouveau mémorial a été érigé au cimetière de Nikolskoïe en l'honneur des soldats de l'armée finlandaise, financé par les paroissiens de la communauté de Nikolskoïe. Parmi ceux à qui ce monument est dédié, on trouve Vladimir Grigorievitch Svetlovski, un étudiant en chimie russe et fils du prêtre de la communauté orthodoxe à Vyborg. Plus tard, ses parents ont également été enterrés dans ce cimetière. Au fil des ans, des personnalités connues telles qu'Alexandre Nikolaïevitch Kozlovski, l'un des dirigeants du soulèvement de Kronstadt, le colonel de l'armée blanche Vladimir Alexandrovitch Velichko, le légendaire rotmistre blanc et acteur de l'exil russe Kouzmine-Karavaev, et bien d'autres y ont trouvé leur repos.