Nach dem Machtantritt der Bolschewiki fanden sich zehntausende russische Emigranten in Finnland ein, und bald reichten die Plätze auf dem alten orthodoxen Friedhof nicht mehr aus. Daher entschloss man sich, einen neuen Friedhof an der Nikolai-orthodoxen Kirche zu schaffen. 1931 wandte sich der Kirchenrat der Gemeinde an die Behörden von Helsinki mit der Bitte, ein Grundstück für dieses Projekt zur Verfügung zu stellen. Die Delegation wurde von dem ehemaligen Zeremonienmeister des Hofes Seiner Kaiserlichen Hoheit, Baron Rudolf Alexandrowitsch Stakelberg, geleitet. Die Verhandlungen zogen sich über mehrere Jahre hin, und 1935 gelang es, das Land zu erhalten.

Nach der erfolgreichen Klärung der Landfrage begannen die Initiatoren mit dem Bau der Kirche, der 1938 abgeschlossen wurde. 1950 wurde die Kirche von Ivan Kudryavtsev umgebaut und neu geweiht. Bis zur Weihe der Kirche waren nur wenige bereit, ihre Angehörigen auf dem neuen Friedhof zu beerdigen, und erst 1938 gab es die ersten Beisetzungen. Hauptsächlich handelte es sich um russische Soldaten, was durch die Inschrift auf der Marmortafel in der Altarapsis der Kirche belegt ist. Später gesellten sich dazu die Gefallenen im Krieg um die Unabhängigkeit Finnlands von der UdSSR. Die Soldaten, die im Winterkrieg fielen, wurden mit besonderen Ehren beigesetzt, darunter viele russische Emigranten, die freiwillig in die Armee eintraten oder mobilisiert wurden.

In den vierziger Jahren wurde auf dem Nikolai-Friedhof ein neues Denkmal für die gefallenen Soldaten der finnischen Armee errichtet, finanziert von den Gemeindemitgliedern der Nikolai-Gemeinde. Unter denjenigen, die diesem Denkmal gewidmet sind, sticht Wladimir Grigorjewitsch Swetlowzki hervor, ein russischer Chemie-Student und Sohn des Pfarrers der orthodoxen Gemeinde in Wyborg. Später wurden auch seine Eltern auf diesem Friedhof beigesetzt. In den folgenden Jahren fanden hier so bekannte Persönlichkeiten wie einer der Führer des Kronstadt-Aufstands, Alexander Nikolajewitsch Kozlowski, der Oberst der Weißen Armee, Wladimir Alexandrowitsch Welitschko, der legendäre weiße Rittmeister und Aktivist der russischen Emigration Kuzmin-Karavaev und viele andere ihre letzte Ruhe.