Después de la llegada de los bolcheviques al poder, decenas de miles de emigrantes rusos se encontraron en Finlandia, y pronto el antiguo cementerio ortodoxo se quedó sin espacio. Entonces se decidió crear un nuevo cementerio junto a la iglesia ortodoxa de Nikolsky. En 1931, el Consejo de la Iglesia de la parroquia se dirigió a las autoridades de Helsinki con la solicitud de asignar un terreno para este proyecto. La delegación fue encabezada por el ex maestro de ceremonias de la Corte de Su Majestad Imperial, el barón Rudolf Alexandrovich Shtakelberg. Las negociaciones duraron varios años, y en 1935 se logró obtener el terreno.

Después de resolver con éxito la cuestión del terreno, los iniciadores comenzaron la construcción de la iglesia, que se completó en 1938. En 1950, la iglesia fue reconstruida por Ivan Kudryavtsev y fue reconsagrada. Hasta la consagración de la iglesia, pocos aceptaban enterrar a sus seres queridos en el nuevo cementerio, y solo en 1938 aparecieron las primeras sepulturas. Principalmente eran militares rusos, como lo atestigua la inscripción en la placa de mármol en el ábside del altar de la iglesia. Más tarde, se unieron a ellos los caídos en la guerra de independencia de Finlandia contra la URSS. Los soldados que cayeron en la Guerra de Invierno fueron enterrados con honores especiales, entre ellos había muchos emigrantes rusos que se unieron voluntariamente al ejército o fueron movilizados.

En los años cuarenta, se erigió un nuevo memorial en el cementerio de Nikolsky en honor a los soldados caídos del ejército finlandés, construido con fondos de los feligreses de la comunidad de Nikolsky. Entre aquellos a quienes está dedicado este monumento se destaca Vladimir Grigorievich Svetlovsky, un estudiante de química ruso y hijo del rector de la comunidad ortodoxa en Vyborg. Más tarde, sus padres también fueron enterrados en este cementerio. En los años siguientes, encontraron su descanso personas destacadas como uno de los líderes del levantamiento de Kronstadt, Alexander Nikolaevich Kozlovsky, el coronel del Ejército Blanco Vladimir Alexandrovich Velichko, el legendario rotmistr de los blancos y figura del exilio ruso Kuzmin-Karavaev y muchos otros.