La première représentation de la troupe théâtrale russe permanente à Vilnius a eu lieu le 6 décembre 1864 avec la pièce de Nicolas Polevoy "Une affaire compliquée, ou Le grand-père de la flotte russe".

La troupe théâtrale russe permanente à Vilnius est apparue dans la seconde moitié du XIXe siècle. Avant la Première Guerre mondiale, l'actrice Vera Komissarzhievskaya a joué plusieurs saisons au Théâtre municipal de Vilnius, et le metteur en scène Vsevolod Meyerhold donnait des conférences. En 1915, la troupe du Théâtre dramatique russe s'est dissoute. En 1919 et 1939, lorsque la Lituanie faisait partie de la République polonaise, des théâtres polonais et juifs ont fonctionné à Vilnius. Le Théâtre dramatique russe de Lituanie a repris ses activités seulement en 1946. En 1990, après la déclaration d'indépendance de la Lituanie, le théâtre a été nommé Théâtre dramatique russe de Lituanie.

Le bâtiment théâtral situé rue Jono Basanavičiaus est le plus ancien de Lituanie (son centenaire a été célébré en octobre 2013) et le premier construit dans le pays spécifiquement pour le théâtre. Sa reconstruction est prévue avec des fonds alloués par l'UE.