La primera representación de la compañía teatral rusa permanente en Vilna tuvo lugar el 6 de diciembre de 1864 con la obra de Nikolai Polevoy "El asunto enredado, o El abuelo de la flota rusa".

La compañía teatral rusa permanente en Vilna apareció en la segunda mitad del siglo XIX. Antes de la Primera Guerra Mundial, en el Teatro Municipal de Vilna, la actriz Vera Komissarzhevskaya actuó durante varias temporadas, y el director Vsevolod Meyerhold dio conferencias. En 1915, la compañía del Teatro Dramático Ruso se disolvió. En 1919 y 1939, cuando Lituania formaba parte de la República Polaca, en Vilna funcionaron teatros polacos y judíos. El Teatro Dramático Ruso de Lituania reanudó sus actividades solo en 1946. En 1990, tras la declaración de independencia de Lituania, el teatro recibió el nombre de Teatro Dramático Ruso de Lituania.

El edificio teatral en la calle Jono Basanavičiaus es el más antiguo de Lituania (en octubre de 2013 se celebró su centenario) y el primero construido en el país específicamente para el teatro. Se planea su reconstrucción con fondos otorgados por la UE.