Le musée d'histoire de la ville de Yaroslavl a été ouvert en août 1985 en tant que filiale du musée-réserve d'État de Yaroslavl. Depuis 1998, il est devenu un musée municipal autonome.

Le musée est situé dans un manoir marchand sur la promenade de la Volga. Le bâtiment principal du manoir a été construit entre 1893 et 1894 grâce aux fonds du marchand de première guilde Vassili Yakovlevitch Kouznetsov, dont la fortune était estimée à près d'un million de roubles à la fin de sa vie. Après sa mort en 1901, la maison est passée à sa veuve, Elizaveta Maksimovna Kouznetsova. En 1918, le bâtiment a été nationalisé et utilisé pour diverses institutions, y compris un hôpital pour enfants et un service ophtalmologique.

En 1985, la maison est devenue le musée d'histoire de la ville. En 1998, grâce à l'initiative du maire et au soutien du gouverneur, le musée est devenu municipal, en lien avec les préparatifs pour le millénaire de Yaroslavl. Le directeur du musée est devenu Vladimir Georgievitch Izvekov, sous la direction duquel des travaux de réparation et de restauration ont été réalisés et une nouvelle exposition a été créée. Le financement du projet a été assuré par le budget municipal et des fonds de plus de 40 organisations, qui ont été mentionnées dans le Livre des amis du musée. La restauration du bâtiment a été réalisée par les architectes-restaurateurs S. N. Stolyarova et S. E. Novikov.

L'exposition du musée, "Dix siècles d'histoire de Yaroslavl", couvre toute l'histoire de la ville du XIe siècle à nos jours. Elle comprend six salles thématiques, où sont présentées des découvertes archéologiques, des monuments d'écriture et d'autres objets. Une attention particulière est accordée au modèle de Yaroslavl du XIIIe siècle. L'exposition couvre également la période du royaume de Moscou, le Temps des troubles et le développement de la ville au XVIIIe siècle, y compris la Grande manufacture de Yaroslavl et la création de la province.

La cinquième salle est consacrée à l'histoire politique de la ville, y compris les événements de la Première Révolution russe et de la Première Guerre mondiale, ainsi que l'insurrection de Yaroslavl de 1918. La sixième salle couvre la seconde moitié du XXe siècle et l'histoire contemporaine de la ville. Le musée comprend également des salles consacrées aux célèbres Yaroslavlites et aux relations internationales de la ville.

En 2002, l'exposition "De l'histoire de la médecine à Yaroslavl" a été ouverte, et en 2016, "Monument du patrimoine mondial", dédiée à la partie historique de Yaroslavl, inscrite sur la liste de l'UNESCO. Le musée a deux filiales : la Salle d'exposition municipale N. A. Noujine et le Centre de culture biélorusse. De 2012 à 2019, le musée a été dirigé par Valery Vassilievitch Velichko, et depuis mai 2019, le directeur est Alexandre Vitalievitch Nechaev.