Selon les légendes ecclésiastiques et les données hagiographiques, ce monastère est le plus ancien du Nord russe et a été fondé en 1212 par le moine Cyprien sous le règne du prince de Rostov, Constantin Vsevolodovitch. Les chroniques de Veliki Oustioug des XVIIIe et XIXe siècles racontent que les habitants d'Oustioug ont demandé au saint de créer un monastère près de la ville. Cyprien a choisi un emplacement « près des lacs derrière une pente prudente » et a construit une abbaye avec des églises en bois en l'honneur de l'Entrée au temple de la Sainte Vierge et de l'archange Michel.

Il est connu que le monastère existait déjà en 1521, lorsqu'il a reçu un acte de non-condamnation du grand prince Vassili Ivanovitch.

En 1651, un incendie a détruit les constructions en bois du monastère, après quoi la construction des premiers bâtiments en pierre a commencé. Entre 1653 et 1656, la cathédrale Saint-Michel et l'église de l'Entrée avec la salle à manger ont été érigées. En 1682, l'église de la porte de la cathédrale de Vladimir a été construite. En 1710, à l'emplacement de la chapelle au-dessus de la tombe du saint Cyprien, une petite église en pierre de la Pré-Pentecôte a été érigée. Dans la première moitié du XVIIIe siècle, des cellules pour le supérieur et les moines ont été construites sur deux étages.

Depuis 1842, le monastère a été rattaché au monastère de la Sainte-Trinité de Gleden, et depuis 1860, au monastère Saint-Michel de Lalski.

En 1919, le monastère a été fermé par décision de l'exécutif du Conseil des députés ouvriers, soldats et paysans de Veliki Oustioug, et ses bâtiments ont été utilisés pour organiser un camp de concentration. En 1924, les bâtiments de la cathédrale Saint-Michel et de l'église de la porte de Vladimir ont été transférés au musée de Veliki Oustioug. Pendant la guerre, le territoire du monastère a abrité l'école militaire d'infanterie de Pukhovo. Depuis septembre 1945, un institut de transport automobile s'y trouve.

À l'état actuel de 2011, le monastère Saint-Michel est inscrit dans l'éparchie de Vologda de l'Église orthodoxe russe comme inactif. Le 16 juillet 2014, l'évêque Ignace a émis un décret pour créer l'organisation religieuse orthodoxe « Monastère Saint-Michel ».