Según las leyendas e información hagiográfica, este monasterio es el más antiguo del Norte de Rusia y fue fundado en 1212 por el monje Cipriano durante el reinado del príncipe de Rostov, Konstantin Vsevolodovich. Las crónicas de Veliky Ustyug de los siglos XVIII y XIX cuentan que los habitantes de Ustyug pidieron al venerable que creara una comunidad cerca de la ciudad. Cipriano eligió un lugar "junto a los lagos tras un deslizamiento de tierra" y construyó la comunidad con iglesias de madera en honor a la Presentación en el Templo de la Santísima Virgen María y al Arcángel Miguel.

Se sabe que el monasterio ya existía en 1521, cuando recibió un decreto de no culpabilidad del gran príncipe Vasily Ivanovich.

En 1651, un incendio destruyó las construcciones de madera del monasterio, tras lo cual comenzó la construcción de las primeras estructuras de piedra. Entre 1653 y 1656 se erigieron la catedral de San Miguel Arcángel y la iglesia de la Presentación con el refectorio. En 1682 se construyó la iglesia de Vladimir sobre la puerta. En 1710, en el lugar de la capilla sobre la tumba del venerable Cipriano, apareció una pequeña iglesia de piedra de la Pre-Pentecostés. En la primera mitad del siglo XVIII se construyeron celdas de dos pisos para el abad y los monjes.

Desde 1842, el monasterio fue anexado al de la Trinidad-Gleden, y desde 1860, al monasterio de San Miguel Arcángel de Lalsky.

En 1919, el monasterio fue cerrado por decisión del comité ejecutivo del Consejo de trabajadores, soldados y campesinos de Veliky Ustyug, y sus edificios se utilizaron para organizar un campo de concentración. Para 1924, los edificios de la catedral de San Miguel Arcángel y de la iglesia de Vladimir fueron transferidos al museo de Veliky Ustyug. Durante la guerra, en el territorio del monasterio se ubicó la escuela militar de infantería de Pukhovo. Desde septiembre de 1945, aquí se encuentra el instituto de transporte automotriz.

A partir de 2011, el monasterio de San Miguel Arcángel figura en la diócesis de Vologda de la Iglesia ortodoxa rusa como inactivo. El 16 de julio de 2014, el obispo Ignatius emitió un decreto para la creación de la organización religiosa ortodoxa "Monasterio de San Miguel Arcángel".