Laut kirchlichen Legenden und hagiografischen Daten ist dieses Kloster das älteste im russischen Norden und wurde 1212 von dem Mönch Kyprian während der Herrschaft des rostowschen Fürsten Konstantin Wsewoldowitsch gegründet. Die Velikoustyugischen Chroniken des 18. und 19. Jahrhunderts berichten, dass die Einwohner von Ustyug den Heiligen baten, ein Kloster in der Nähe der Stadt zu gründen. Kyprian wählte einen Ort „bei den Seen hinter einer vorsichtigen Abbruchkante“ und baute ein Kloster mit hölzernen Kirchen zu Ehren der Einführung in den Tempel der Heiligen Gottesmutter und des Erzengels Michael.

Es ist bekannt, dass das Kloster bereits 1521 existierte, als es ein unbescholtenes Schreiben vom Großfürsten Wassili Iwanowitsch erhielt.

Im Jahr 1651 zerstörte ein Feuer die hölzernen Gebäude des Klosters, woraufhin mit dem Bau der ersten steinernen Konstruktionen begonnen wurde. In den Jahren 1653-1656 wurden die Mihailo-Archangelsky Kathedrale und die Einführungskirche mit dem Speisesaal errichtet. 1682 wurde die Wladimirer Tor-Kirche gebaut. 1710 entstand an der Stelle der Kapelle über dem Grab des Heiligen Kyprian eine kleine steinerne Kirche der Halbzeit von Pfingsten. In der ersten Hälfte des 18. Jahrhunderts wurden zweigeschossige Abteizellen und Brüderzimmer gebaut.

Seit 1842 war das Troitse-Gleden-Kloster dem Kloster angegliedert, und seit 1860 das Lalsky Mihailo-Archangelsky Kloster.

Im Jahr 1919 wurde das Kloster auf Beschluss des Exekutivkomitees des Velikoustyugischen Rates der Arbeiter-, Soldaten- und Bauernabgeordneten geschlossen, und seine Gebäude wurden zur Organisation eines Konzentrationslagers genutzt. Bis 1924 wurden die Gebäude der Mihailo-Archangelsky Kathedrale und der Wladimirer Tor-Kirche dem Velikoustyugischen Museum übergeben. Während des Krieges war auf dem Gelände des Klosters die Puchovische Militärinfanterieschule untergebracht. Seit September 1945 befindet sich hier ein Verkehrstechnikschule.

Stand 2011 ist das Mihailo-Archangelsky Kloster in der Wologdaer Diözese der Russisch-Orthodoxen Kirche als inaktiv aufgeführt. Am 16. Juli 2014 erließ Bischof Ignatius einen Erlass zur Gründung der Orthodoxen Religionsorganisation Erzbischöfliches Vorwerk „Mihailo-Archangelsky Kloster“.