Le musée public de Kargopol a été fondé en 1919. Son créateur et premier directeur fut le bourgeois de Kargopol, Kapiton Grigorievich Kolpakov (1845, 1922), dont la collection a servi de base à la collection muséale. Sa collection comprenait des objets ethnographiques, des manuscrits, des armes, des portraits peints et de la porcelaine.

Le 27 mars 1919, un accord a été signé pour le transfert de la collection de près de 600 objets de K.G. Kolpakov au département de l'éducation populaire du district, ce qui marque la date de fondation du musée à Kargopol. À l'origine, le musée était situé dans la maison de Kapiton Grigorievich.

En 1923, le musée a reçu le bâtiment de l'église de la Croix, aujourd'hui disparue, et a ouvert ses portes au grand public pour la première fois. En 1933, le musée a été transféré dans un autre bâtiment ecclésiastique, l'église de l'Introduction. Dans les années 1920, des icônes, des livres, des objets liturgiques provenant d'églises et de monastères fermés, ainsi que des objets de familles riches, ont été ajoutés au musée. Ils étaient conservés dans la cathédrale de la Nativité, transférée au musée en 1936.

Jusqu'au début des années 1980, le musée ne disposait que d'une seule salle d'exposition dans l'église de l'Introduction, où était présentée une exposition sur l'histoire locale. Au début des années 1980, l'église des saints Zosima et Savvatiy a été transférée au musée, et peu après, l'église de la Trinité a également été intégrée. En 1993, des ensembles architecturaux dans les villages de Lyadiny, Oshevensk et Saunino ont été transférés au musée. De 1994 à 1996, l'église de Jean-Baptiste faisait partie du musée, avant d'être transférée à l'évêché. En 1995 et 2004, des bâtiments historiques d'architecture civile ont été ajoutés au musée : la maison du bourgeois Blokhin et la maison de l'industriel forestier Wager.

Actuellement, les fonds du musée comptent plus de 48 000 unités de conservation, dont 33 000 constituent le fonds principal. Le costume populaire, la broderie kargopolienne, la couture dorée, la peinture sur bois, les livres manuscrits et anciens, la sculpture religieuse et l'iconographie forment les meilleures collections du musée. Les collections de livres manuscrits et anciens, ainsi que la collection cartographique, suscitent un intérêt scientifique.

Le musée organise en permanence des expositions consacrées à l'art ancien russe et populaire, ainsi que des expositions historiques et pour enfants. La collection du costume féminin kargopolien du XIXe et du début du XXe siècle constitue la base de l'exposition itinérante « La chaleur de l'âme féminine ». Le musée supervise de nombreux projets culturels.

Les salles d'exposition du musée sont situées dans des bâtiments d'architecture cultuelle : la cathédrale de la Nativité, l'église de l'Introduction et l'église des Zosima et Savvatiy. En juillet 2009, un bâtiment civil à deux étages a été transféré au musée, où un Centre muséal et d'exposition a été créé. On y trouve la Bibliothèque du Nord russe nommée d'après G.P. Gunna, ainsi que des expositions et des présentations représentant les collections du musée et des expositions itinérantes.