Das öffentliche Museum in Kargopol wurde 1919 gegründet. Sein Gründer und erster Leiter war der Kargopoler Bürger Kapiton Grigorjewitsch Kolpakow (1845, 1922), dessen Sammlung die Grundlage für die Museumsbestände bildete. In seiner Sammlung befanden sich ethnografische Exponate, Manuskripte, Waffen, Porträtmalerei und Porzellan.

Am 27. März 1919 wurde ein Vertrag über die Übertragung einer Sammlung von fast 600 Objekten von K.G. Kolpakow an die Kreisabteilung für Volksbildung abgeschlossen, was als Gründungsdatum des Museums in Kargopol gilt. Ursprünglich war das Museum im Haus von Kapiton Grigorjewitsch untergebracht.

1923 wurde dem Museum das Gebäude der nicht mehr existierenden Kreuzerhöhungskirche übergeben, und es öffnete erstmals für die breite Öffentlichkeit. 1933 wurde dem Museum anstelle eines Kirchengebäudes ein anderes, die Einführungskirche, übergeben. In den 1920er Jahren erhielt das Museum Ikonen, Bücher, Kirchenutensilien aus schließenden Kirchen und Klöstern sowie Objekte aus wohlhabenden Familien. Diese wurden im Christgeburtssaal aufbewahrt, der 1936 dem Museum übergeben wurde.

Bis Anfang der 1980er Jahre gab es im Museum nur einen Ausstellungsraum in der Einführungskirche, in dem die heimatkundliche Ausstellung untergebracht war. Anfang der 1980er Jahre wurde dem Museum die Kirche der Heiligen Zosima und Savvatij übergeben, und bald kam die Dreifaltigkeitskirche hinzu. 1993 wurden dem Museum architektonische Ensembles in den Dörfern Ljadyiny, Oschewensk und Saunino übergeben. Von 1994 bis 1996 gehörte die Kirche des Johannes des Täufers zum Museum, die später an die Diözese übergeben wurde. 1995 und 2004 kamen historische Gebäude der bürgerlichen Architektur hinzu: das Haus des Bürgers Blokhin und das Haus des Holzindustriellen Wager.

Derzeit umfasst der Bestand des Museums über 48.000 Objekte, von denen 33.000 zum Hauptbestand gehören. Die Volkskleidung, die Kargopoler Stickerei, Goldstickerei, Holzmalerei, handschriftliche und alte Druckbücher, kirchliche Skulpturen und Ikonenmalerei bilden die besten Sammlungen des Museums. Wissenschaftliches Interesse wecken die Sammlungen handschriftlicher und alter Druckbücher sowie die kartografische Sammlung.

Im Museum finden ständig Ausstellungen statt, die der altrussischen und Volkskunst gewidmet sind, sowie historische und kinderfreundliche Ausstellungen. Die Sammlung des Kargopoler Frauenkostüms des 19. und frühen 20. Jahrhunderts bildet die Grundlage der Wanderausstellung „Die Wärme der weiblichen Seele“. Das Museum betreut zahlreiche Kulturprojekte.

Die Ausstellungsräume des Museums befinden sich in Gebäuden kultischer Architektur: der Christgeburtssaal, der Einführungskirche und der Kirche von Zosima und Savvatij. Im Juli 2009 wurde dem Museum ein zweigeschossiges Bürgergebäude übergeben, in dem ein Museumsausstellungszentrum eingerichtet wurde. Hier befinden sich die Bibliothek des Russischen Nordens benannt nach G.P. Gunna sowie Ausstellungen und Expositionen, die die Museumsbestände und Wanderausstellungen präsentieren.