El museo público en Kargopol fue fundado en 1919. Su creador y primer director fue el comerciante kargopolense Kapiton Grigoryevich Kolpakov (1845, 1922), cuya colección sirvió de base para la colección del museo. En su colección había exposiciones etnográficas, manuscritos, armas, retratos y porcelana.

El 27 de marzo de 1919 se firmó un contrato para la transferencia de la colección de casi 600 objetos de K.G. Kolpakov al departamento de educación popular del distrito, lo que se considera la fecha de fundación del museo en Kargopol. Inicialmente, el museo se ubicaba en la casa de Kapiton Grigoryevich.

En 1923, se le cedió al museo el edificio de la iglesia de la Exaltación de la Cruz, que ya no existe, y se abrió por primera vez al público en general. En 1933, se le transfirió al museo otro edificio religioso, la iglesia de la Introducción. En la década de 1920, el museo recibió íconos, libros, utensilios de iglesia de iglesias y monasterios que cerraban, así como objetos de familias adineradas. Estos se almacenaron en la catedral de Cristo Nacido, que fue transferida al museo en 1936.

Hasta principios de la década de 1980, el museo tenía una única sala de exposiciones en la iglesia de la Introducción, donde se exhibía una exposición local. A principios de la década de 1980, se le transfirió al museo la iglesia de los santos Zosima y Savvaty, y poco después se incorporó la iglesia de la Trinidad. En 1993, se le transfirieron al museo los conjuntos arquitectónicos en las aldeas de Lyadiny, Oshevensk y Saunino. De 1994 a 1996, el museo incluyó la iglesia de Juan Bautista, que luego fue transferida a la diócesis. En 1995 y 2004, el museo adquirió edificios históricos de arquitectura civil: la casa del comerciante Blokhin y la casa del industrial maderero Vager.

Actualmente, los fondos del museo cuentan con más de 48,000 unidades de almacenamiento, de las cuales 33,000 son el fondo principal. El traje popular, el bordado kargopolense, la costura dorada, la pintura sobre madera, los libros manuscritos y antiguos, la escultura e iconografía religiosa constituyen las mejores colecciones del museo. Las colecciones de libros manuscritos y antiguos, así como la colección cartográfica, son de interés científico.

El museo organiza constantemente exposiciones dedicadas al arte antiguo ruso y popular, así como exposiciones históricas y para niños. La colección del traje femenino kargopolense del siglo XIX y principios del XX es la base de la exposición itinerante "El calor del alma femenina". El museo supervisa numerosos proyectos culturales.

Las salas de exposiciones del museo están ubicadas en edificios de arquitectura cultual: la Catedral de la Natividad de Cristo, la iglesia de la Introducción y la iglesia de Zosima y Savvaty. En julio de 2009, se le transfirió al museo un edificio civil de dos pisos, donde se creó el Centro Museístico-Expositivo. Aquí se encuentra la Biblioteca del Norte Ruso G.P. Gunna, así como exposiciones y muestras que representan las colecciones del museo y exposiciones itinerantes.