Le dôme à trois coupoles a été fondé en 1379 par le grand prince Dmitri Donskoï après la victoire des troupes russes sur l'Orda lors de la bataille de la rivière Vozha. La construction a duré un an, et il est supposé que la décoration a été réalisée par Théophane le Grec.

De 1581 à 1586, ce temple a été servi par le saint évêque Job, évêque de Kolomna, qui est devenu le premier patriarche de l'Église russe.

La cathédrale a tenu jusqu'en 1673, lorsqu'elle a été démolie en raison de sa vétusté. À sa place, l'architecte Meléti Alexeïev a construit un nouveau temple en 10 ans, qui a survécu jusqu'à nos jours.

En 1804, le temple a été redécoré. À l'inauguration après la décoration, est arrivé le futur saint Philaret, accompagnant le métropolite Platon Levchine. Au début du XIXe siècle, le diacre de la cathédrale de l'Assomption était Mikhaïl Drozdov, père du saint Philaret, qui est devenu prêtre et a servi dans le temple de la Trinité à Iamskaïa Sloboda à Kolomna, aujourd'hui le temple de la Trinité sur Repna. Plus tard, le saint Philaret lui-même a souvent servi et prêché dans ce temple.

Dans les années 1920, le chef de l'église de la cathédrale était Dimitri Vdovin, qui a été canonisé par l'Église orthodoxe russe en 2002 lors de la cathédrale des nouveaux martyrs et confesseurs russes.

En 1929, le temple a été fermé et pillé, et les sépultures des archevêques de Kolomna ont été profanées.

En 1989, la cathédrale a été restituée à l'Église orthodoxe russe.

Le recteur de la cathédrale de l'Assomption est le prêtre Ilia Loukianov. Le recteur honoraire de la cathédrale est le spirituel du séminaire théologique de Kolomna et président de la fraternité orthodoxe au nom de Dmitri Donskoï de la ville de Kolomna, le protodiacre Nicolas Katchankin.

La relique du temple, l'icône de la Mère de Dieu de Don, a accompagné le grand prince Dmitri Donskoï dans son exploit militaire sur le champ de Kulikovo. L'image de la Sainte Vierge, créée par le vénérable Théophane le Grec, était très vénérée en Russie. Devant elle, le tsar Ivan le Terrible priait avant la campagne de Kazan. Après la victoire, il a emporté l'image miraculeuse à Moscou et a ordonné de créer deux copies exactes pour le temple de l'Assomption de Kolomna.

La cathédrale abritait des fragments des reliques de saint Jean-Baptiste et du vénérable Étienne Savvaïte. Le temple était richement décoré, possédait des icônes en cadres d'argent et des voiles brodés, dont l'un avait été brodé par la grande duchesse Sophie Paléologue. La cathédrale était célèbre pour sa vaste bibliothèque.