El templo de tres cúpulas fue fundado en 1379 por el gran príncipe Dmitri Donskói tras la victoria de las tropas rusas sobre la Horda en la batalla del río Vozha. La construcción duró un año, y se supone que en la pintura participó Feofan el Griego.

Desde 1581 hasta 1586, en este templo sirvió el santo Iov, obispo de Kolomna, quien se convirtió en el primer patriarca de la Iglesia rusa.

La catedral permaneció en pie hasta 1673, cuando fue desmantelada debido a su deterioro. En su lugar, el arquitecto Meletiy Alekseev construyó un nuevo templo durante 10 años, que se ha conservado hasta nuestros días.

En 1804, el templo fue repintado. A la inauguración tras la pintura asistió el futuro santo Filaret, quien acompañó al metropolitano Platon Levshin. A principios del siglo XIX, el diácono en la catedral de la Asunción era Mikhail Drozdov, padre del santo Filaret, quien más tarde se convirtió en sacerdote y sirvió en el templo de la Trinidad en la Sloboda Yamskaya de Kolomna, hoy conocido como el templo de la Trinidad en Repna. Posteriormente, el mismo santo Filaret sirvió y predicó a menudo en este templo.

En la década de 1920, el anciano de la catedral era Dimitri Vdovin, quien fue canonizado por la Iglesia ortodoxa rusa en 2002 en la Catedral de los nuevos mártires y confesores rusos.

En 1929, el templo fue cerrado y saqueado, y las sepulturas de los arzobispos de Kolomna fueron profanadas.

En 1989, la catedral fue devuelta a la Iglesia ortodoxa rusa.

El rector de la catedral de la Asunción es el sacerdote Ilya Lukyanov. El rector honorario de la catedral es el confesor del seminario espiritual de Kolomna y presidente de la hermandad ortodoxa en nombre de Dmitri Donskói de la ciudad de Kolomna, el protoierey Nikolai Kachankin.

La reliquia del templo, la icono de Don de la Madre de Dios, acompañó al gran príncipe Dmitri Donskói en su hazaña bélica en el campo de Kulikovo. La imagen de la Santísima Virgen, creada por el venerable Feofan el Griego, era muy venerada en Rusia. Ante ella oró el zar Iván el Terrible antes de la campaña de Kazán. Tras la victoria, llevó la imagen milagrosa a Moscú y ordenó crear dos copias exactas para la catedral de la Asunción de Kolomna.

En la catedral se guardaban partes de las reliquias de san Juan Bautista y del venerable Esteban Savvaíta. El templo estaba ricamente decorado, tenía íconos en marcos de plata y mantos bordados, uno de los cuales fue bordado por la gran duquesa Sofía Paleóloga. La catedral era famosa por su extensa biblioteca.