Die dreikuppelige Kathedrale wurde 1379 von Großfürst Dmitri Donskoi nach dem Sieg der russischen Truppen über die Horde in der Schlacht am Fluss Vozha gegründet. Der Bau dauerte ein Jahr, und es wird angenommen, dass der Maler Theophan der Grieche an der Ausmalung beteiligt war.

Von 1581 bis 1586 diente in diesem Tempel der Heilige Iow, Bischof von Kolomna, der der erste Patriarch der Russischen Kirche wurde.

Die Kathedrale stand bis 1673, als sie wegen Baufälligkeit abgerissen wurde. An ihrer Stelle baute der Architekt Meletij Alexejew in zehn Jahren einen neuen Tempel, der bis heute erhalten geblieben ist.

Im Jahr 1804 wurde der Tempel neu ausgemalt. Zur Eröffnung nach der Ausmalung kam der zukünftige Heilige Filaret, der den Metropoliten Platon Lewschin begleitete. Zu Beginn des 19. Jahrhunderts war Michail Drozdow, der Vater des Heiligen Filaret, Diakon in der Himmelfahrtskathedrale. Er wurde später Priester und diente in der Dreifaltigkeitskirche in Jamskaja Sloboda in Kolomna, heute die Dreifaltigkeitskirche auf Repna. Später diente und predigte oft der Heilige Filaret selbst in diesem Tempel.

In den 1920er Jahren war Dimitri Wdowin der Kirchenälteste der Kathedrale, der 2002 von der Russischen Orthodoxen Kirche in den Heiligenstand erhoben wurde, im Katedralen der neuen Märtyrer und Bekenner Russlands.

Im Jahr 1929 wurde der Tempel geschlossen und geplündert, und die Gräber der kolomensischen Erzbischöfe wurden verwüstet.

Im Jahr 1989 wurde die Kathedrale der Russischen Orthodoxen Kirche zurückgegeben.

Der Pfarrer der Himmelfahrtskathedrale ist Priester Ilia Lukjanow. Der Ehrenpfarrer der Kathedrale ist der Seelsorger des Kolomensker Geistlichen Seminars und der Vorsitzende der orthodoxen Bruderschaft zu Ehren von Dmitri Donskoi in Kolomna, Protopriester Nikolai Katschankin.

Die Reliquie des Tempels, das Don-Bildnis der Gottesmutter, begleitete den Großfürsten Dmitri Donskoi in seinem militärischen Unternehmen auf dem Kulikovo-Feld. Das Bild der Heiligen Gottesmutter, geschaffen von dem heiligen Theophan dem Griechen, wurde in Russland sehr verehrt. Vor ihm betete Zar Iwan der Schreckliche vor dem Kazan-Feldzug. Nach dem Sieg brachte er das wundertätige Bild nach Moskau und befahl, zwei genaue Kopien für die kolomensische Himmelfahrtskathedrale anzufertigen.

In der Kathedrale wurden Teile der Reliquien des Heiligen Johannes des Täufers und des heiligen Stefan von Savvaita aufbewahrt. Der Tempel war reich geschmückt, hatte Ikonen in silbernen Rahmen und bestickte Tücher, eines davon wurde von der Großfürstin Sofia Palaiologos gestickt. Die Kathedrale war für ihre umfangreiche Bibliothek berühmt.