Le 1er mai 1774, à la demande des habitants de Yeniseysk et avec la bénédiction de l'archevêque de Tobolsk et de Sibérie Varlaam, l'église en bois du Gostiny Dvor, connue sous le nom de Znamenskaya, a été déplacée au cimetière en dehors de la ville. Cela s'est produit en raison du début de la construction d'un temple en pierre à sa place. En 1774, l'église a été consacrée en l'honneur de l'Assomption de la Mère de Dieu. Avec le temps, sa structure en bois s'est détériorée et a été démolie pour libérer de la place pour un nouveau bâtiment en brique.

Le 9 septembre 1793, avec la bénédiction de l'archevêque Varlaam et aux frais du marchand Efim Treskin, une nouvelle église en pierre du cimetière de l'Assomption a été posée. Le 27 août 1794, le marchand Piotr Treskin a posé le deuxième étage du bâtiment. En 1799, la construction du rez-de-chaussée était achevée, et le 11 juillet de la même année, l'église a été consacrée. Le chœur du deuxième étage a été consacré le 17 juillet 1818 en l'honneur des saints apôtres Pierre et Paul.

En 1826, l'évêque d'Irkoutsk Mikhaïl a posé un chœur chaud du côté nord, qui a été consacré le 23 novembre 1827 au nom de saint Innocent d'Irkoutsk. Le chœur a été construit aux frais du marchand Alexandre Kobychev. Le 25 août 1843, le deuxième chœur au deuxième étage a été consacré en l'honneur de saint Alexandre Nevski, construit aux frais d'Alexandre Alexandrovitch Kobychev.

Jusqu'en 1823, l'église de l'Assomption était une église de cimetière. Son architecture, bien que quelque peu austère, correspond aux traditions russes de l'époque avec des éléments de baroque sibérien. L'église possède un imposant clocher avec une flèche et une croix, cinq dômes et deux au-dessus des autels.

En 1923, la première vague de fermeture des églises a commencé à Yeniseysk. Dans le temple de l'Assomption, le prêtre Nikolai Pikanovski, le psalmiste Vasily Bakshaev et le prêtre Ioann Vazinguer officiaient. Les listes des paroissiens comptaient 67 fondateurs et 250 fidèles. Le 17 avril 1923, l'église a été remise à la communauté des croyants.

Dans les années 1930, la deuxième vague de fermeture des églises a commencé, et à la fin de la décennie, toutes les églises de Yeniseysk étaient fermées. Dans l'église de l'Assomption, des colons spéciaux vivaient en bas, tandis qu'en haut se trouvait un club de l'aéroport. En 1937, le prêtre Ioann Vazinguer a été fusillé, et la cloche a été retirée de l'église.

Le 3 juillet 1946, l'église de l'Assomption a été remise à la paroisse de l'Église orthodoxe. Le premier prêtre était le protodiacre Evgueni Bobovski. En 1950, la rénovation de la cathédrale a été achevée, mais la cloche et les dômes étaient absents jusqu'en 1988.

Depuis 1961, le laïc Ivan Pirojenko est devenu président du conseil de l'église. Dans les années 1980, l'attitude des autorités envers l'église s'est adoucie. En 1986, sept dômes ont été installés sur le temple, et la façade a été restaurée. À l'occasion du millénaire du baptême de la Russie, une ancienne cloche a été remise à l'église.

De 2016 à 2019, des travaux de restauration ont été effectués sur l'ensemble de l'église de l'Assomption, y compris l'installation de systèmes de chauffage et le remplacement des portes.