Am 1. Mai 1774, auf Bitte der Einwohner von Jenisseisk und mit dem Segen des Erzbischofs von Tobolsk und Sibirien, Varlaam, wurde die hölzerne Kirche auf dem Handelsplatz, bekannt als die Znamenskaya, auf den Friedhof außerhalb der Stadt verlegt. Dies geschah im Zusammenhang mit dem Beginn des Baus einer steinernen Kirche an ihrer Stelle. Im Jahr 1774 wurde die Kirche zu Ehren der Himmelfahrt der Gottesmutter geweiht. Mit der Zeit wurde das hölzerne Gebäude baufällig und abgerissen, um Platz für ein neues Ziegelgebäude zu schaffen.

Am 9. September 1793 wurde mit dem Segen von Erzbischof Varlaam und mit Mitteln des Kaufmanns Jefim Treskin eine neue steinerne Himmelfahrtsfriedhofskirche eingeweiht. Am 27. August 1794 legte der Kaufmann Peter Treskin das Fundament für das zweite Stockwerk des Gebäudes. Bis 1799 war der Bau des unteren Stockwerks abgeschlossen, und am 11. Juli desselben Jahres wurde die Kirche geweiht. Der Altar des oberen Stockwerks wurde am 17. Juli 1818 zu Ehren der heiligen Apostel Petrus und Paulus geweiht.

Im Jahr 1826 legte der Bischof von Irkutsk, Michael, einen warmen Altar auf der Nordseite, der am 23. November 1827 zu Ehren des Heiligen Innocentius von Irkutsk geweiht wurde. Der Altar wurde mit Mitteln des Kaufmanns Alexander Kobychev erbaut. Am 25. August 1843 wurde der zweite Altar im zweiten Stock zu Ehren des heiligen Fürsten Alexander Newski geweiht, der mit Mitteln von Alexander Alexandrowitsch Kobychev erbaut wurde.

Bis 1823 war die Himmelfahrtskirche eine angegliederte Friedhofskirche. Ihre Architektur, obwohl etwas trocken, entspricht den allgemeinen russischen Traditionen jener Zeit mit Elementen des sibirischen Barocks. Die Kirche hat einen massiven Glockenturm mit einem Spitzdach und einem Kreuz, fünf Kuppeln und zwei über den Altären.

Im Jahr 1923 begann in Jenisseisk die erste Welle der Schließung von Kirchen. In der Himmelfahrtskirche dienten der Protopriester Nikolai Pikanowski, der Psalmodist Wasilij Bakshaev und der Priester Ioann Vazingher. In den Listen der Gemeindemitglieder waren 67 Stifter und 250 Gläubige verzeichnet. Am 17. April 1923 wurde die Kirche der Gemeinde der Gläubigen übergeben.

In den 1930er Jahren begann die zweite Welle der Schließung von Kirchen, und bis zum Ende des Jahrzehnts waren alle Kirchen in Jenisseisk geschlossen. In der Himmelfahrtskirche lebten im unteren Teil Spezialansiedler, während im oberen Teil ein Klub des Flughafens untergebracht war. Im Jahr 1937 wurde der Priester Ioann Vazingher erschossen, und die Glocke wurde von der Kirche entfernt.

Am 3. Juli 1946 wurde die Himmelfahrtskirche der Gemeinde der Orthodoxen Kirche übergeben. Der erste Priester wurde Protopriester Jewgenij Bobowski. Im Jahr 1950 wurde die Renovierung der Kathedrale abgeschlossen, aber die Glocke und die Kuppeln fehlten bis 1988.

Seit 1961 war der Laie Ivan Pirozhenko Vorsitzender des Kirchenausschusses. In den 1980er Jahren milderte sich die Haltung der Behörden gegenüber der Kirche. Im Jahr 1986 wurden sieben Kuppeln auf der Kirche installiert und die Fassade restauriert. Zum 1000-jährigen Jubiläum der Taufe der Rus wurde der Kirche eine alte Glocke übergeben.

Von 2016 bis 2019 fanden Restaurierungsarbeiten am Ensemble der Himmelfahrtskirche statt, einschließlich der Installation von Heizsystemen und dem Austausch von Türen.