El 1 de mayo de 1774, a petición de los habitantes de Yeniseisk y con la bendición del arzobispo de Tobolsk y Siberia, Varlaam, la iglesia de madera en el Mercado, conocida como Znamenskaya, fue trasladada al cementerio fuera de la ciudad. Esto ocurrió debido al inicio de la construcción de un templo de piedra en su lugar. En 1774, la iglesia fue consagrada en honor a la Asunción de la Madre de Dios. Con el tiempo, su estructura de madera se deterioró y fue desmantelada para liberar espacio para un nuevo edificio de ladrillo.

El 9 de septiembre de 1793, con la bendición del arzobispo Varlaam y con fondos del comerciante Efim Treskin, se colocó la piedra fundamental de una nueva iglesia de piedra en el cementerio de la Asunción. El 27 de agosto de 1794, el comerciante Pyotr Treskin colocó el segundo piso del edificio. Para 1799, la construcción del piso inferior estaba completa, y el 11 de julio de ese mismo año, la iglesia fue consagrada. El altar del piso superior fue consagrado el 17 de julio de 1818 en honor a los santos apóstoles Pedro y Pablo.

En 1826, el obispo de Irkutsk, Mikhail, colocó un altar cálido en el lado norte, que fue consagrado el 23 de noviembre de 1827 en nombre del santo Inocencio de Irkutsk. El altar fue construido con fondos del comerciante Alexander Kobichev. El 25 de agosto de 1843, se consagró un segundo altar en el segundo piso en honor al santo príncipe Alexander Nevski, construido con fondos de Alexander Alexandrovich Kobichev.

Hasta 1823, la iglesia de la Asunción era una iglesia de cementerio anexa. Su arquitectura, aunque algo austera, corresponde a las tradiciones rusas de la época con elementos del barroco siberiano. La iglesia tiene un masivo campanario con una aguja y una cruz, cinco cúpulas y dos sobre los altares.

En 1923, comenzó en Yeniseisk la primera ola de cierre de iglesias. En el templo de la Asunción servían el proto-presbítero Nikolai Pikanovsky, el salmista Vasily Bakshaev y el sacerdote Ioann Vazinguer. En las listas de feligreses figuraban 67 fundadores y 250 feligreses. El 17 de abril de 1923, la iglesia fue entregada a la comunidad de creyentes.

En la década de 1930, comenzó la segunda ola de cierre de iglesias, y para finales de la década, todas las iglesias de Yeniseisk estaban cerradas. En la iglesia de la Asunción, los colonos especiales vivían en la parte inferior, y en la parte superior se ubicó un club del aeropuerto. En 1937, el sacerdote Ioann Vazinguer fue fusilado y se retiró la campana de la iglesia.

El 3 de julio de 1946, la iglesia de la Asunción fue entregada a la parroquia de la Iglesia Ortodoxa. El primer sacerdote fue el proto-presbítero Evgeny Bobovsky. En 1950, se completó la reparación de la catedral, pero la campana y las cúpulas estuvieron ausentes hasta 1988.

Desde 1961, el laico Ivan Pirozhenko se convirtió en presidente del consejo de la iglesia. En la década de 1980, la actitud de las autoridades hacia la iglesia se suavizó. En 1986, se instalaron siete cúpulas en el templo y se restauró la fachada. Para el milenario del Bautismo de Rusia, se entregó a la iglesia una antigua campana.

Entre 2016 y 2019, se llevaron a cabo trabajos de restauración en el conjunto de la iglesia de la Asunción, incluyendo la instalación de sistemas de calefacción y el reemplazo de puertas.