L'histoire de la cathédrale de la Transfiguration est étroitement liée au développement de la ville et de la région. Par un décret de Catherine II du 30 mars 1783, une nouvelle unité administrative a été créée dans le sud de l'Ukraine, le gouvernement d'Ekaterinoslav, réunissant les gouvernements d'Azov et de Nouvelle-Russie. Le gouverneur, le prince G.A. Potemkine, a été chargé de choisir un emplacement pour la nouvelle ville, qui deviendrait le centre du gouvernement.

Dans le décret du 22 janvier 1784, l'emplacement de la ville était défini ainsi : « La ville gouvernorale sous le nom d'Ekaterinoslav doit être sur la rive droite du Dnipro près de Kaïdak ».

La ville devait devenir la troisième capitale de l'Empire russe, le « frère du sud » de Saint-Pétersbourg. La création d'une université, d'une académie des beaux-arts, d'un conservatoire, la construction du plus grand temple de Russie et d'un réseau d'usines de tissage étaient prévues.

Ces plans ambitieux devaient être réalisés par le prince Potemkine, qui, malgré sa richesse, conservait l'énergie d'un homme d'État et d'un diplomate.

Selon Potemkine, Ekaterinoslav devait devenir le deuxième Rome et la troisième capitale du sud de l'empire, et la cathédrale de la ville, le symbole du règne de Catherine.

Dans une lettre à Catherine II du 8 octobre 1786, Potemkine décrivait la cathédrale comme un majestueux temple de la Transfiguration du Seigneur, symbolisant la transformation du pays des steppes arides en une terre fertile.

Le 9 mai 1787, Catherine II posa personnellement la première pierre de l'autel de la cathédrale.

Cependant, les plans de construction de la ville dans leur intégralité n'ont pas été réalisés en raison d'un manque de fonds et de main-d'œuvre. Le projet de la cathédrale, conçu par l'architecte français Claude Giraud, était grandiose, mais n'a pas été concrétisé.

L'architecte Ivan Starov, nommé en 1788, a réaménagé Ekaterinoslav et a créé un projet de cathédrale plus réaliste.

Mais ce projet n'a pas non plus été réalisé. Après la mort de Potemkine, le financement a diminué, et après la mort de Catherine II, il a complètement cessé.

En 1805, le géomètre local Neelov a créé un nouveau projet de cathédrale, qui a été rejeté par Alexandre Ier. Le développement a été confié à l'architecte Adrian Zakharov, dont le bâtiment de l'Amirauté à Saint-Pétersbourg est devenu un modèle du classicisme russe. La cathédrale de la Transfiguration, de volume moindre, est devenue une lointaine ressemblance de la cathédrale de Kronstadt.

Les décrets impériaux ne surmontaient pas toujours la bureaucratie locale. Le débat sur l'emplacement de la cathédrale a retardé la construction pendant des années. Nicolas Ier a décidé que la cathédrale pouvait être construite sur la colline où Catherine II l'avait posée.

Le 20 avril 1830, les travaux préparatoires ont commencé, et le 22 mai, la pose de la cathédrale a été répétée. La construction s'est achevée le 9 mai 1835, et le 29 juin, la cathédrale a été consacrée. Elle a coûté 300 000 roubles, dont 100 000 ont été collectés par les habitants, et était six fois plus petite que le projet initial.

La cathédrale a conservé le style pétersbourgeois et la plasticité du classicisme russe. Les plafonds et les voûtes ont été peints par les académiciens Bezsonov, Sazonov et Terebenev. Les murs ont été peints pour imiter le marbre coloré, et l'iconostase ornait la cathédrale.

La cathédrale était la principale de la province d'Ekaterinoslav jusqu'à la révolution. En 1915, elle a été visitée par Nicolas II. Jusqu'en 1930, la cathédrale est restée en activité.

En 1931, le premier musée scientifique et athée du pays a été ouvert dans la cathédrale, et le clocher a été démonté comme idéologiquement nuisible. Selon le plan de 1941, la cathédrale devait être démolie.

Après la guerre, la cathédrale est restée longtemps vide. En 1946, l'iconostase a été brûlée, et les fresques ont été blanchies. La cathédrale devait être démolie pour construire un quartier, mais elle est devenue un entrepôt de papier.

En 1968, la restauration de la cathédrale a commencé. En 1975, un musée de la religion et de l'athéisme a ouvert ses portes ici.

En 1991, la cathédrale a été restituée à l'Église orthodoxe. Sous ses voûtes, les prières ont de nouveau résonné. Le premier recteur est devenu le protodiacre Anatoli Séverine.

La restauration de la cathédrale avec trois chapelles touche à sa fin. La centrale est dédiée à la Transfiguration du Seigneur, la droite, au saint évêque Nicolas, la gauche, à la sainte grande martyre Catherine. L'iconostase et les fresques ont été restaurées.

Aux murs de la cathédrale reposent trois archevêques : l'archevêque Théodose Makarevski, l'évêque Augustin Goulianitski et un troisième, non identifié.

La cathédrale joue un rôle important dans la renaissance de l'orthodoxie en région de Dnipropetrovsk. Elle a été à l'origine du festival de chant « De Noël à Noël », qui est devenu panukrainien. Des activités éducatives et caritatives y sont menées.

Sous la bénédiction de l'Evêque Irénée et grâce aux efforts du recteur le protodiacre Yaroslav Deneka, la cathédrale de la Transfiguration redevient le joyau de la région.