Die Geschichte der Verklärungskathedrale ist eng mit der Entwicklung der Stadt und der Region verbunden. Auf Erlass von Katharina II. vom 30. März 1783 wurde im Süden der Ukraine eine neue administrative Einheit, das Gouvernement Jekaterinoslaw, geschaffen, das die Gouvernements von Asow und Neurussland vereinte. Der Gouverneur, Fürst G.A. Potemkin, wurde beauftragt, einen Standort für die neue Stadt auszuwählen, die das Zentrum des Gouvernements werden sollte.

Im Erlass vom 22. Januar 1784 wurde der Standort der Stadt wie folgt bestimmt: „Der Gouverneursstadt mit dem Namen Jekaterinoslaw soll auf der rechten Seite des Dnipro bei Kaidak sein.“

Die Stadt sollte die dritte Hauptstadt des Russischen Reiches werden, der „südliche Bruder“ von Petersburg. Es war geplant, eine Universität, eine Kunstakademie, ein Konservatorium, den größten Tempel in Russland und ein Netzwerk von Webereien zu errichten.

Diese ehrgeizigen Pläne sollten von Fürst Potemkin umgesetzt werden, der trotz seines Reichtums die Energie eines Staatsmannes und Diplomaten bewahrte.

Nach Potemkins Vorstellung sollte Jekaterinoslaw das zweite Rom und die dritte südliche Hauptstadt des Reiches werden, und die Stadtkathedrale, ein Symbol der Herrschaft Katharinas.

In einem Brief an Katharina II. vom 8. Oktober 1786 beschrieb Potemkin die Kathedrale als majestätischen Tempel der Verklärung des Herrn, der die Verwandlung des Landes von unfruchtbaren Steppen in ein fruchtbares Land symbolisiert.

Am 9. Mai 1787 legte Katharina II. persönlich den ersten Stein für das Fundament des Altars der Kathedrale.

Die Pläne für den Bau der Stadt im vollen Umfang wurden jedoch aufgrund von Geld- und Personalmangel nicht verwirklicht. Das von dem französischen Architekten Claude Giraud entworfene Projekt der Kathedrale war grandios, wurde jedoch nicht umgesetzt.

Der 1788 ernannte Architekt Ivan Starov überarbeitete Jekaterinoslaw und entwarf ein realistischeres Projekt für die Kathedrale.

Aber auch dieses Projekt wurde nicht ausgeführt. Nach dem Tod Potemkins wurde die Finanzierung reduziert, und nach dem Tod Katharinas II. stellte sie ganz ein.

Im Jahr 1805 erstellte der lokale Landvermesser Neelov ein neues Projekt für die Kathedrale, das von Alexander I. abgelehnt wurde. Die Entwicklung wurde dem Architekten Adrian Zakharov übertragen, dessen Gebäude der Admiralität in Petersburg ein Beispiel für den russischen Klassizismus wurde. Die Verklärungskathedrale, kleiner im Volumen, wurde zu einem entfernten Abbild der Kathedrale in Kronstadt.

Kaiserliche Erlassungen überwanden nicht immer die lokale Bürokratie. Der Streit um den Standort der Kathedrale verzögerte den Bau um Jahre. Nikolaus I. entschied, dass die Kathedrale auf dem Hügel gebaut werden könne, wo sie von Katharina II. gelegt wurde.

Am 20. April 1830 begannen die Vorarbeiten, und am 22. Mai fand die erneute Grundsteinlegung der Kathedrale statt. Der Bau wurde am 9. Mai 1835 abgeschlossen, und am 29. Juni wurde die Kathedrale geweiht. Sie kostete 300.000 Rubel, von denen 100.000 von den Einheimischen gesammelt wurden, und war sechs Mal kleiner als das ursprüngliche Projekt.

Die Kathedrale bewahrte den Petersburger Stil und die Plastizität des russischen Klassizismus. Die Decken und Gewölbe wurden von den Akademikern Bessonov, Sazonov und Terebenev bemalt. Die Wände wurden in marmorierten Farben bemalt, und der Ikonostase schmückte die Kathedrale.

Die Kathedrale war bis zur Revolution die Hauptkathedrale im Gouvernement Jekaterinoslaw. 1915 besuchte sie Nikolaus II. Bis 1930 blieb die Kathedrale aktiv.

Im Jahr 1931 wurde in der Kathedrale das erste wissenschaftlich-atheistische Museum des Landes eröffnet, und der Turm wurde als ideologisch schädlich abgerissen. Laut dem Plan von 1941 sollte die Kathedrale abgerissen werden.

Nach dem Krieg stand die Kathedrale lange leer. 1946 wurde der Ikonostase verbrannt, und die Fresken wurden übermalt. Die Kathedrale sollte abgerissen werden, um ein Wohngebiet zu bauen, wurde jedoch zu einem Lager für Papier.

1968 begann die Restaurierung der Kathedrale. 1975 wurde hier ein Museum für Religion und Atheismus eröffnet.

1991 wurde die Kathedrale der orthodoxen Kirche zurückgegeben. Unter ihrem Gewölbe ertönten wieder Gebete. Der erste Pfarrer wurde Protopresbyter Anatolij Severin.

Die Restaurierung der Kathedrale mit drei Kapellen wird abgeschlossen. Die zentrale ist der Verklärung des Herrn gewidmet, die rechte dem Heiligen Nikolaus, die linke der heiligen Märtyrerin Katharina. Der Ikonostase und die Malereien wurden wiederhergestellt.

An den Wänden der Kathedrale sind drei Bischöfe beigesetzt: Erzbischof Theodosij Makarevskij, Bischof Augustin Guljanickij und der dritte, nicht identifizierte.

Die Kathedrale spielt eine wichtige Rolle bei der Wiederbelebung des Orthodoxen Glaubens in Dnipropetrowsk. Sie stand am Ursprung des Liedfestivals „Von Weihnachten zu Weihnachten“, das zum Allukrainischen wurde. Hier werden aufklärerische und wohltätige Arbeiten durchgeführt.

Mit dem Segen von Bischof Irinij und den Bemühungen des Pfarrers Protopresbyter Jaroslaw Deneka wird die Verklärungskathedrale wieder zu einem Juwel der Region.