La historia de la catedral de la Transfiguración está estrechamente relacionada con el desarrollo de la ciudad y la región. Por decreto de Catalina II del 30 de marzo de 1783, se creó una nueva unidad administrativa-territorial en el sur de Ucrania, el gobierno de Ekaterinoslav, que unió las provincias de Azov y Nueva Rusia. Se encargó al gobernador, el príncipe G.A. Potemkin, elegir el lugar para la nueva ciudad, que se convertiría en el centro del gobierno.

En el decreto del 22 de enero de 1784, se definía la ubicación de la ciudad así: "La ciudad gubernamental bajo el nombre de Ekaterinoslav debe estar a la orilla derecha del Dnipro, junto a Kaidak".

La ciudad debía convertirse en la tercera capital del Imperio Ruso, el "hermano del sur" de San Petersburgo. Se planeaba la creación de una universidad, una academia de artes, una conservatoria, la construcción del templo más grande de Rusia y una red de fábricas de tejidos.

Estos ambiciosos planes debían ser realizados por el príncipe Potemkin, quien, a pesar de su riqueza, mantenía la energía de un estadista y diplomático.

Según el plan de Potemkin, Ekaterinoslav debía convertirse en el segundo Roma y la tercera capital del sur del imperio, y la catedral, en símbolo del gobierno de Catalina.

En una carta a Catalina II del 8 de octubre de 1786, Potemkin describía la catedral como un majestuoso templo de la Transfiguración del Señor, simbolizando la transformación del país de estepas estériles a una tierra abundante.

El 9 de mayo de 1787, Catalina II colocó personalmente la primera piedra en la base del altar de la catedral.

Sin embargo, los planes para la construcción de la ciudad a gran escala no se realizaron debido a la falta de fondos y personas. El proyecto de la catedral, creado por el arquitecto francés Claude Giraud, era grandioso, pero no se llevó a cabo.

El arquitecto designado en 1788, Ivan Starov, replanificó Ekaterinoslav y creó un proyecto más realista de la catedral.

Pero este proyecto tampoco se llevó a cabo. Tras la muerte de Potemkin, la financiación se redujo, y después de la muerte de Catalina II, se detuvo por completo.

En 1805, el agrimensor local Neelov creó un nuevo proyecto de la catedral, que fue rechazado por Alejandro I. El desarrollo fue encargado al arquitecto Adrián Zakharov, cuyo edificio del Almirantazgo en San Petersburgo se convirtió en un ejemplo del clasicismo ruso. La catedral de la Transfiguración, de menor volumen, se convirtió en un parecido distante de la catedral de Kronstadt.

Los decretos imperiales no siempre superaban la burocracia local. La disputa sobre el lugar de la catedral retrasó la construcción durante años. Nicolás I decidió que la catedral podía construirse en la Colina, donde la había colocado Catalina II.

El 20 de abril de 1830 comenzaron los trabajos preparatorios, y el 22 de mayo se realizó la colocación de la catedral. La construcción se completó el 9 de mayo de 1835, y el 29 de junio la catedral fue consagrada. Costó 300 mil rublos, de los cuales 100 mil fueron recaudados por los habitantes locales, y fue seis veces menor que el proyecto original.

La catedral conservó el estilo de San Petersburgo y la plasticidad del clasicismo ruso. Los techos y bóvedas fueron pintados por los académicos Bezsonov, Sazonov y Terebenev. Las paredes fueron pintadas para parecer mármol de colores, y el iconostasio adornaba la catedral.

La catedral fue la principal en la provincia de Ekaterinoslav hasta la revolución. En 1915, la visitó Nicolás II. Hasta 1930, la catedral permaneció en funcionamiento.

En 1931, se abrió en la catedral el primer museo científico-ateísta del país, y la aguja fue desmantelada como ideológicamente dañina. Según el plan de 1941, la catedral debía ser demolida.

Después de la guerra, la catedral permaneció vacía durante mucho tiempo. En 1946, el iconostasio fue quemado, y los frescos fueron blanqueados. Se planeaba demoler la catedral para construir un microdistrito, pero se convirtió en un almacén de papel.

En 1968 comenzó la restauración de la catedral. En 1975 se inauguró aquí un museo de religión y ateísmo.

En 1991, la catedral fue devuelta a la Iglesia Ortodoxa. Bajo sus bóvedas, las oraciones resonaron nuevamente. El primer rector fue el protoiereo Anatoliy Severin.

La restauración de la catedral con tres capillas está finalizando. La central está dedicada a la Transfiguración del Señor, la derecha, al santo Nicolás, y la izquierda, a la santa gran mártir Catalina. Se han restaurado el iconostasio y las pinturas.

A los pies de la catedral están enterrados tres arzobispos: el arzobispo Teodosio Makarevski, el obispo Agustín Gulyanitski y un tercero, no identificado.

La catedral juega un papel importante en el renacimiento del Ortodoxia en Dnipropetrovsk. Estuvo en los inicios del festival de canciones "De Navidad a Navidad", que se convirtió en un evento nacional. Aquí se lleva a cabo trabajo educativo y benéfico.

Con la bendición del Obispo Irineo y los esfuerzos del rector, el protoiereo Yaroslav Deneka, la catedral de la Transfiguración vuelve a convertirse en una joya de la región.