La cathédrale de Smolensk se trouve à l'intersection des anciennes rues Nikolo-Peskovskaya (aujourd'hui Normandie-Niemen) et Smolenskaya (aujourd'hui Maïakovskaïa). Malgré la perte d'une partie de son apparence originale, elle continue d'émerveiller grâce à son emplacement favorable, étant visible depuis de nombreux points d'Orel, demeurant la dominante architecturale de la ville.

La première église de Smolensk a été fondée en 1767 par les habitants du faubourg de Strelets sous la bénédiction de l'évêque Tikhon (Yakoubovski) de Sevsk et de Briansk. Les habitants du faubourg, exilés ici par Pierre Ier après le soulèvement de 1698, étaient principalement des vieux-croyants, mais à Orel, ils ont commencé à fréquenter les églises de l'Église officielle. En raison de l'éloignement du faubourg du centre-ville, il est devenu nécessaire de construire une église, surtout dans le contexte de l'activité active des schismatiques sans-prêtres, dont la maison de prière se trouvait à proximité.

Sous Catherine II, il existait un interdit tacite sur la construction de nouvelles églises, mais l'archiprêtre a justifié la nécessité d'une nouvelle église par la mission parmi les vieux-croyants et la lutte contre les schismatiques. L'impératrice a autorisé la construction d'une église en pierre au nom de l'Odigitrie de la Sainte Vierge de Smolensk sur les terres d'Ivan Chepakhin au centre du faubourg.

L'église était orientée avec l'autel strictement à l'est, comme le veut la tradition orthodoxe. Le terrain alloué était suffisant pour l'église, un clocher séparé et un jardin, où plus tard une nouvelle église de Smolensk a été construite. La première église a été détruite au début des années 1940, et à sa place est ensuite apparu le cinéma « Komsomolskiy ».

L'église principale a été agrandie avec des chapelles et, dans sa forme finale, avait trois autels : au nom de l'icône de Smolensk de la Mère de Dieu, de l'Image Non-Faite de la Main et de Saint Démétrius de Thessalonique. En 1777, des services religieux avaient déjà lieu dans l'église. La construction était dirigée par le chef de la paroisse Ivan Yelenin avec les fonds des paroissiens, qui faisaient également des dons pour embellir l'église. En 1852, les « Vedomosti de la province d'Orel » ont publié le testament du marchand Ivan Serebrennikov concernant l'allocation de fonds pour la construction d'une nouvelle église.

Les reliques de l'église comprenaient les icônes de la Mère de Dieu de Smolensk et du martyr Mina d'Alexandrie. L'église est mentionnée dans les œuvres de N. S. Leskov « Les petites choses de la vie épiscopale » et « Les conciliaires ».

Le projet de l'église a été élaboré par l'architecte Efimov en 1856, et en 1857, la première pierre a été bénie. En 1869, l'historien orléanais G. M. Pyasetskiy s'est marié dans l'église. L'église principale a été achevée en 1889, consacrée en 1895, et le clocher a été érigé en 1908. En 1899, une école pour les paroissiens défavorisés a ouvert près de l'église.

En 1938, l'église a été fermée, et pendant l'occupation allemande, elle a été utilisée comme abri anti-bombes. En 1951, les restes du clocher ont été démolis, et jusqu'en 1995, l'église a abrité une boulangerie.

En avril 1994, l'église a été transférée à l'Éparchie d'Orel-Liven. Le 10 août 1995, après un service religieux solennel et une procession, l'église a rouvert. En avril 1998, un nouvel autel de l'Image Non-Faite de la Main, conçu par le designer A. I. Kaveshnikov, a été consacré. L'autel gauche a été consacré au martyr Saint Démétrius de Thessalonique. En mai 1998, une croix métallique orthodoxe a été fabriquée pour le dôme principal. En décembre 1999, les travaux de dorure du dôme et de la croix ont été achevés. En 2014, la peinture intérieure de l'église a été réalisée, et en 2015, un nouvel iconostase a été installé.